Arboreal embryos of phyllomedusine treefrogs hatch prematurely to escape snake predation, cued by vibrations in their egg clutches during attacks. However, escape success varies between species, from ∼77% in Agalychnis callidryas to just ∼9% in A. spurrelli at 1 day premature. Both species begin responding to snake attacks at similar developmental stages, when vestibular mechanosensory function begins, suggesting that sensory ability does not limit the hatching response in A. spurrelli. Agalychnis callidryas clutches are thick and gelatinous, while A. spurrelli clutches are thinner and stiffer. We hypothesized that this structural difference alters the egg motion excited by attacks. Since vibrations excited by snakes must propagate through clutches to reach embryos, we hypothesized that the species difference in attack-induced hatching may reflect effects of clutch biomechanics on the cues available to embryos. Mechanics predicts that thinner, stiffer structures have higher free vibration frequencies, greater spatial attenuation, and faster vibration damping than thicker, more flexible structures. We assessed clutch biomechanics by embedding small accelerometers in clutches of both species and recording vibrations during standardized excitation tests at two distances from the accelerometer. Analyses of recorded vibrations showed that A. spurrelli clutches have higher free vibration frequencies and greater vibration damping than A. callidryas clutches. Higher frequencies elicit less hatching in A. callidryas, and greater damping could reduce the amount of vibration embryos can perceive. To directly test if clutch structure affects escape success in snake attacks, we transplanted A. spurrelli eggs into A. callidryas clutches and compared their escape rates with untransplanted, age-matched conspecific controls. We also performed reciprocal transplantation of eggs between pairs of A. callidryas clutches as a method control. Transplanting A. spurrelli embryos into A. callidryas clutches nearly tripled their escape success (44%) compared to conspecific controls (15%), whereas transplanting A. callidryas embryos into different A. callidryas clutches only increased escape success by 10%. At hatching competence, A. callidryas eggs are no longer jelly-encapsulated, while A. spurrelli eggs retain their jelly coat. Therefore, we compared the hatching response and latency of A. spurrelli in de-jellied eggs and their control, jelly-encapsulated siblings using manual egg-jiggling to simulate predation cues. Embryos in de-jellied eggs were more likely to hatch and hatched faster than control siblings. Together, our results suggest that the properties of parentally produced egg-clutch structures, including their vibration biomechanics, constrain the information available to A. spurrelli embryos and contribute to interspecific differences in hatching responses to predator attacks.
Resumen Los embriones arbóreos de las ranas Phyllomedusinae eclosionan prematuramente para escapar de la depredación de las serpientes, señaladas por las vibraciones en sus posturas durante los ataques. El éxito de escape varía entre especies, desde ∼77% en Agalychnis callidryas hasta sólo ∼9% en A. spurrelli a un día antes de la eclosión espontanea. Ambas especies comienzan a responder a los ataques de serpientes en etapas del desarrollo similares cuando inicia la función mecanosensorial vestibular, lo que sugiere que la capacidad sensorial no limita la respuesta de eclosión en A. spurrelli. Estructuralmente, las posturas de A. callidryas son gruesas y gelatinosas, mientras que las de A. spurrelli son más delgadas y rígidas. Esta diferencia en estructura de la postura podría afectar su movimiento y la propagación de las señales de vibración que perciben los embriones durante los ataques de serpientes. Por lo tanto, investigamos la hipótesis de que las diferencias entre especies en las respuestas de eclosión a los ataques de serpientes se deben a la influencia de la biomecánica de las posturas en las señales disponibles para los embriones. Mecánicamente, las estructuras más delgadas deberían tener frecuencias de resonancia más altas, mayor atenuación espacial y una amortiguación de vibraciones más rápida que las estructuras más gruesas y flexibles. Evaluamos la biomecánica de las posturas mediante la incorporación de acelerómetros pequeños dentro de las posturas de ambas especies, así como la grabación de vibraciones causadas por pruebas de excitación estandarizadas a diferentes distancias del acelerómetro. Los análisis de las vibraciones registradas indican que las posturas de A. spurrelli tienen frecuencias de vibración más altas y una mayor amortiguación de vibraciones que las posturas de A. callidryas. Las frecuencias más altas provocan menos eclosión en A. callidryas, y una mayor amortiguación podría reducir la cantidad de vibración que pueden percibir los embriones. Para probar directamente si la estructura de posturas afecta el éxito de escape en los ataques de serpientes, trasplantamos huevos de A. spurrelli en posturas de A. callidryas y comparamos sus tasas de escape con controles conespecíficos de la misma edad no trasplantados. También realizamos trasplante recíproco en A. callidryas como control de método. El trasplante de embriones de A. spurrelli en posturas de A. callidryas casi triplicó su éxito de escape (44%) en comparación con los controles conespecíficos (15%), mientras que el trasplante de huevos de A. callidryas aumentó el éxito de escape en solo un 10%. Al momento de la eclosión, los huevos de A. callidryas ya no están encapsulados en gelatina, mientras que los huevos de A. spurrelli conservan su cápsula de gelatina. Por lo tanto, comparamos la respuesta de eclosión y la latencia de A. spurrelli en huevos sin gelatina y sus hermanos de control, encapsulados en gelatina, usando movimientos manuales de huevos para simular señales de depredación. Los embriones en huevos sin gelatina tenían más probabilidades de eclosionar y eclosionaron más rápido que los hermanos de control. Nuestros resultados sugieren que las propiedades de las estructuras producidas por padres, como las posturas de huevos, incluida su biomecánica de vibración, restringen la información disponible para los embriones de A. spurrelli y contribuyen a las diferencias interespecíficas en las respuestas de eclosión a los ataques de los depredadores.
© The Author(s) 2024. Published by Oxford University Press on behalf of the Society for Integrative and Comparative Biology.