Behavioural plasticity is a major driver in the early stages of adaptation, but its effects in mediating evolution remain elusive because behavioural plasticity itself can evolve. In this study, we investigated how male Trinidadian guppies (Poecilia reticulata) adapted to different predation regimes diverged in behavioural plasticity of their mating tactic. We reared F2 juveniles of high- or low-predation population origins with different combinations of social and predator cues and assayed their mating behaviour upon sexual maturity. High-predation males learned their mating tactic from conspecific adults as juveniles, while low-predation males did not. High-predation males increased courtship when exposed to chemical predator cues during development; low-predation males decreased courtship in response to immediate chemical predator cues, but only when they were not exposed to such cues during development. Behavioural changes induced by predator cues were associated with developmental plasticity in brain morphology, but changes acquired through social learning were not. We thus show that guppy populations diverged in their response to social and ecological cues during development, and correlational evidence suggests that different cues can shape the same behaviour via different neural mechanisms. Our study demonstrates that behavioural plasticity, both environmentally induced and socially learnt, evolves rapidly and shapes adaptation when organisms colonize ecologically divergent habitats.
行為可塑性是驅動生態適應早期階段的一個重要因素，但由於行為可塑性本身也能在演化中改變，其確切效應仍難以定位。 在這項研究中，我們探討千里達的孔雀魚 (Poecilia reticulata) 雄魚繁殖策略(求偶或是直接試圖交配)的行為可塑性在不同掠食壓力下的趨異適應。我們利用源於高或低掠食壓力族群的F2幼魚，將其養殖於有不同掠食者訊號或同種個體的社會訊息的環境，並在性成熟時測量其交配策略。 高掠食壓力族群的雄魚在幼魚時期學習接觸的同種成魚的繁殖策略，而低掠食壓力族群的雄魚則沒有表現這種學習行為。幼魚時期接觸掠食者化學訊號的高掠食壓力族群雄魚在性成熟時表現較多的求偶行為；低掠食壓力族群雄魚，若在發育時期沒有接觸過掠食者化學訊號，他們在有掠食者化學訊號的環境中則會降低求偶行為。 掠食者化學訊號引起的行為變化與腦形態的發育可塑性相關，而通過學習同種成魚交配策略的變化則不相關。 因此，我們展示了孔雀魚族群對社會及生態訊號反應的繁殖行為可塑性的趨異適應。研究中腦發育與行為發育的相關性的證據亦顯示，由不同的訊號激發的行為可塑性可能為不同的神經機制所操控。 我們的研究顯示，無論是環境誘發還是社會學習造成的行為可塑性，皆能迅速演化並影響在生物對不同生態環境的適應過程。.
La plasticidad conductual es un factor importante en las primeras fases de adaptación, pero se conocen poco sus efectos sobre la evolución porque la plasticidad conductual en sí puede evolucionar. En este estudio, investigamos cómo los machos del guppy de Trinidad (Poecilia reticulata) adaptados a regímenes de depredación diferentes, han divergido en la plasticidad de su táctica de apareamiento. Criamos juveniles provenientes de poblaciones de alta y baja depredación hasta segunda generación (F2) bajo diferentes combinaciones de señales sociales y de depredación, y evaluamos su comportamiento de apareamiento al llegar a la madurez sexual. Los machos de alta depredación aprendieron su táctica de apareamiento de sus conespecíficos adultos, mientras que los machos de baja depredación no. Los machos de alta depredación aumentaron su cortejo al ser expuestos a señales de depredadores durante su desarrollo; mientras que los machos de baja depredación redujeron su cortejo en respuesta a señales inmediatas de depredadores, pero tan solo cuando no fueron expuestos a tales señales durante el desarrollo. Los cambios conductuales observados inducidos por las señales de depredación están asociados con una plasticidad en el desarrollo de la morfología cerebral, pero los cambios adquiridos por aprendizaje social no. En conclusión, demostramos que las poblaciones de guppy han divergido en su respuesta a señales sociales y ecológicas durante su desarrollo, y mostramos evidencia correlativa que sugiere que diferentes tipos de señales pueden influenciar el mismo comportamiento via mecanismos neuronales diferentes. Nuestro estudio muestra que la plasticidad conductual, tanto inducida por el medio ambiente combo aprendida socialmente, evoluciona rápidamente e influencia la adaptación durante la colonización de hábitats ecológicamente divergentes.
Keywords: G × E interaction; alternative mating tactic; behavioural plasticity; brain morphology; guppy; predation; social learning.
© 2023 The Authors. Journal of Animal Ecology © 2023 British Ecological Society.