Seasonal and sex-specific changes in the gastrointestinal tracts of Peromyscus maniculatus

J Mammal. 2023 Sep 25;104(6):1364-1376. doi: 10.1093/jmammal/gyad086. eCollection 2023 Dec.

Abstract

Functional traits are phenotypic characteristics that contribute to fitness of individuals in dynamic and changing environments. In mammals, both categorical and continuous (e.g., quantitative) functional traits have been extensively utilized as proxies for diet, locomotion, and other aspects of species ecology, but there has been less focus on form and function of soft tissues. This is particularly true for the digestive system, which varies in size and complexity across Class Mammalia and plays a major role in the energetics of species. To guide more effective utilization of gastrointestinal (GI) morphology as a functional proxy in small mammal ecology, we examined how GI tracts (lengths and masses of four GI sections) varied within a population of deer mice (Peromyscus maniculatus) in the Southern Appalachian Mountains of North Carolina, United States. We collected samples of adult P. maniculatus monthly for 1 year and measured GI tracts to quantify variation with respect to seasonality and trophic level, providing insight into plasticity in this soft tissue trait over time. We found that season had a significant effect on the total length and wet mass of the GI tract, with January mice having the longest GI tracts and lengths being shortest in the summer. The relative shortening of the GI tract in summer corresponded with a partial trophic increase detected by stable isotope signatures. GI length and wet mass also were affected by reproduction, but males and females responded in sex-specific ways to demands of reproduction, with reproductively active males having shorter and lighter GI tracts than nonreproductively active males. Our study provides proof-of-concept for understanding population-level plasticity in a rarely collected soft tissue trait, which may also be complementary to standard craniodental measurements as a functional dietary proxy to understand mammalian ecology and community assembly.

Los rasgos funcionales son características fenotípicas que contribuyen a la aptitud de los individuos en entornos dinámicos y cambiantes. En los mamíferos, los rasgos funcionales categóricos y continuos (por ejemplo, cuantitativos) se han utilizado ampliamente como indicadores de la dieta, la locomoción y otros aspectos de la ecología de las especies, a la vez que se ha prestado menos atención a la forma y función de los tejidos blandos. Este es particularmente el caso del sistema digestivo, que varía en tamaño y complejidad a través de la Clase Mammalia, jugando un papel importante en la energética de las especies. Para propiciar una utilización más efectiva de la morfología gastrointestinal (GI) como un rasgo funcional en la ecología de los pequeños mamíferos, examinamos cómo los tractos GIs (longitudes y masas de cuatro secciones GI) variaban dentro de una población de ratones ciervos (Peromyscus maniculatus) de las Montañas Apalaches del sur de Carolina del Norte, Estados Unidos. Mensualmente, durante un año, recolectamos especímenes adultos de P. maniculatus y medimos sus tractos gastrointestinales para cuantificar la variación con respecto a la estacionalidad y el nivel trófico, brindando información sobre la plasticidad en estos rasgos de tejido blando a lo largo del tiempo. Descubrimos que la estacionalidad tiene un efecto significativo en la longitud total y la masa húmeda del tracto gastrointestinal, ya que los ratones de enero tienen los tractos gastrointestinales más largos y las longitudes son más cortas durante el verano. El acortamiento relativo del tracto GI en verano se correspondió con un aumento trófico parcial detectado por las cuantificación de isótopos estables. La longitud GI y la masa húmeda también se vieron afectadas por la reproducción; pero los machos y las hembras respondieron de manera diferente a las demandas de la reproducción. Los machos reproductivamente activos tienen tractos gastrointestinales más cortos y ligeros que los machos no activos reproductivamente. Nuestro estudio constituye un avance para comprender la plasticidad a nivel de población en un rasgo de tejido blando raramente recolectado, que también puede ser complementario a las mediciones craneodentales estándar como un proxy dietético funcional para entender la ecología de los mamíferos y el ensamblaje de la comunidad.

Keywords: North American deer mouse; functional traits; gastrointestinal tract; morphology; phenology; stable isotope.