Reintroduction programs seek to restore degraded populations and reverse biodiversity loss. To examine the hypothesis that gut symbionts could be used as an indicator of reintroduction success, we performed intensive metagenomic monitoring over 10 years to characterize the ecological succession and adaptive evolution of the gut symbionts of captive giant pandas reintroduced to the wild. We collected 63 fecal samples from 3 reintroduced individuals and 22 from 9 wild individuals and used 96 publicly available samples from another 3 captive individuals. By microbial composition analysis, we identified 3 community clusters of the gut microbiome (here termed enterotypes) with interenterotype succession that was closely related to the reintroduction process. Each of the 3 enterotypes was identified based on significant variation in the levels of 1 of 3 genera: Clostridium, Pseudomonas, and Escherichia. The enterotype of captive pandas was Escherichia. This enterotype was gradually replaced by the Clostridium enterotype during the wild-training process, which in turn was replaced by the Pseudomonas enterotype that resembled the enterotype of wild pandas, an indicator of conversion to wildness and a successful reintroduction. We also isolated 1 strain of Pseudomonas protegens from the wild enterotype, a previously reported free-living microbe, and found that its within-host evolution contributed to host dietary adaptation in the wild. Monitoring gut microbial structure provides a novel, noninvasive tool that can be used as an indicator of successful reintroduction of a captive individual to the wild.
Microbiomas intestinales como indicadores clave de monitoreo para la reintroducción de animales cautivos Resumen Los programas de reintroducción buscan restaurar las poblaciones degradadas y revertir la pérdida de la biodiversidad. Realizamos un monitoreo metagenómico intensivo durante más de diez años para caracterizar la sucesión ecológica y la evolución adaptativa de los simbiontes intestinales de pandas reintroducidos en la naturaleza y así comprobar la hipótesis de que estos simbiontes pueden usarse como indicadores de una reintroducción exitosa. Recolectamos 63 muestras fecales de tres individuos reintroducidos y 22 de nueve individuos silvestres y usamos 96 muestras disponibles al público de otros tres individuos cautivos. Mediante el análisis de la composición microbiana identificamos tres grupos comunitarios del microbioma intestinal (denominados como enterotipos) con una sucesión entre enterotipos relacionada cercanamente al proceso de reintroducción. Identificamos cada uno de los tres enterotipos con base en la variación significativa en los niveles de uno de los tres géneros: Clostridium, Pseudomonas, y Escherichia. El enterotipo de los pandas cautivos fue Escherichia. A este enterotipo lo reemplazó gradualmente el enterotipo de Clostridium durante el proceso de adaptación a la naturaleza, y a su vez fue reemplazado por el enterotipo de Pseudomonas similar al de los pandas silvestres, un indicador de la conversión a la vida silvestre y de una reintroducción exitosa. También aislamos una cepa de Pseudomonas protegens del enterotipo silvestre, un microbio reportado previamente como de vida libre, y descubrimos que su evolución dentro del hospedero contribuyó a que este se adaptara a la naturaleza de la dieta. El monitoreo de la estructura microbiana intestinal proporciona una herramienta novedosa y no invasiva que puede usarse como indicador del éxito de la reintroducción de un individuo cautivo a la naturaleza.
【摘要】放归旨为复壮衰退的野生种群, 以扭转生物多样性丧失。为验证肠道微生物可作为放归成功的指标这一假设, 我们开展了为期10年的肠道宏基因组监测, 以表征圈养大熊猫放归过程中肠道微生物的演替规律和适应性演化。我们收集了3只放归个体的63份粪便样本和9只野生个体的22份粪便样本, 并使用了已公开发表的另外3只圈养个体的96份粪便样本。通过微生物组成分析, 我们鉴定到三种肠道微生物集群(这里称为肠型), 并发现肠型演替与放归过程密切相关。三种肠型的指示微生物分别是Clostridium、Pseudomonas和Escherichia这三个属。圈养大熊猫为Escherichia肠型, 在随后的野化训练过程中, 该肠型逐渐被Clostridium肠型替代, 而Clostridium肠型最终转变为Pseudomonas肠型, 即野生大熊猫的肠型, 标志着野化放归的成功。我们还从Pseudomonas肠型中分离到一株假单胞菌Pseudomonas protegens, 该微生物之前报道是一种自由生活的根际微生物。比较基因组学分析发现, 其在宿主肠道内的演化有助于帮助宿主适应高纤维竹子食物。综上, 监测肠道微生物组成变化提供了一种新颖的、非损伤性监测手段, 可作为圈养个体野化放归的监测指标。.
Keywords: biología de la conservación; conservation biology; fauna; gut microbiome; indicador de monitoreo; microbioma intestinal; monitoring indicator; reintroducción; reintroduction; wildlife; 保护生物学; 放归; 监测指标; 肠道微生物; 野生动物.
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