Ecological convergence in phytochemistry and flower-insect visitor interactions along an Andean elevation gradient

Ecol Evol. 2023 Aug 16;13(8):e10418. doi: 10.1002/ece3.10418. eCollection 2023 Aug.

Abstract

The diversity of specialized molecules produced by plants radiating along ecological gradients is thought to arise from plants' adaptations to local conditions. Therefore, closely related species growing in similar habitats should phylogenetically converge, or diverge, in response to similar climates, or similar interacting animal communities. We here asked whether closely related species in the genus Haplopappus (Asteraceae) growing within the same elevation bands in the Andes, converged to produce similar floral odors. To do so, we combine untargeted analysis of floral volatile organic compounds with insect olfactory bioassay in congeneric Haplopappus (Asteraceae) species growing within the same elevation bands along the Andean elevational gradient. We then asked whether the outcome of biotic interactions (i.e., pollination vs. seed predation) would also converge across species within the same elevation. We found that flower odors grouped according to their elevational band and that the main floral visitor preferred floral heads from low-elevation band species. Furthermore, the cost-benefit ratio of predated versus fertilized seeds was consistent within elevation bands, but increased with elevation, from 6:1 at low to 8:1 at high elevations. In the light of our findings, we propose that climate and insect community changes along elevation molded a common floral odor blend, best adapted for the local conditions. Moreover, we suggest that at low elevation where floral resources are abundant, the per capita cost of attracting seed predators is diluted, while at high elevation, sparse plants incur a higher herbivory cost per capita. Together, our results suggest that phytochemical convergence may be an important factor driving plant-insect interactions and their ecological outcomes along ecological gradients.

La gran diversidad de moléculas especializadas producidas por plantas a lo largo de gradientes ecológicos se atribuye a la adaptación de plantas a sus condiciones locales. Por tanto, especies de plantas estrechamente relacionadas que crecen en hábitats similares deberían de converger en la producción de fitoquímicos similares, en respuesta a climas similares o comunidades de animales con las que interactúan. En este estudio exploramos esta hipótesis caracterizando la metabolómica no dirigida de compuestos orgánicos volátiles florales y conduciendo bioensayos olfativos de insectos en especies cogenéticas del género Haplopappus (Asteraceae) que crecen dentro de las mismas bandas altitudinales a lo largo de un gradiente altitudinal andino. Conjuntamente investigamos si el resultado de las interacciones bióticas (ej. polinización versus depredación) también convergen entre especies que crecen dentro de la misma banda altitudinal. Encontramos que los olores de las flores se agrupan de acuerdo con su banda altitudinal, y que el visitante floral más común prefiere los capítulos florales de las especies de bandas de baja elevación. Además, la relación entre el costo (depredación) y beneficio (polinización) es consistente dentro de las bandas de elevación pero incrementa con elevación, de 6:1 en elevaciones bajas a 8:1 en elevaciones altas. Por lo tanto, proponemos que los cambios climáticos y la comunidad de insectos a lo largo de la elevación resultaron en una mezcla común de olores de flores, mejor adaptada a las condiciones locales. Asimismo, sugerimos que a baja altura donde los recursos florales son abundantes, el costo per cápita de atraer a los depredadores de semillas se diluye, mientras que en sitios altos, las plantas escasas incurren en un costo per cápita de herbivoría más alto. Nuestros resultados sugieren que la convergencia fitoquímica puede ser un factor importante que impulsa las interacciones planta‐insecto y sus resultados ecológicos a lo largo de gradientes ecológicos.

Keywords: Andean biodiversity; ecological gradients; macroecology; specialized metabolism; tephritid flies; terpenes; volatile organic compounds.