Longitudinal changes in brain structure and their relationship with subclinical psychiatric symptoms in parents who lost their only child in China

Eur J Psychotraumatol. 2023;14(2):2216624. doi: 10.1080/20008066.2023.2216624.

Abstract

Background: Losing an only child (Shidu) is a grievous traumatic event that may affect brain structure, even if it does not lead to psychiatric disorders. However, longitudinal changes in brain structure and their relationship to subclinical psychiatric symptoms (SPS) have not been well investigated in Shidu parents without any psychiatric disorders (SDNP).

Objectives: This study aimed to investigate cross-sectional and longitudinal changes in cortical thickness and surface area in SDNP, and to explore their relationship with SPS.

Methods: A total of 50 SDNP and 40 matched healthy controls (HC) were enrolled. All participants underwent structural MRI scans and clinical assessment at baseline and at the 5-year follow-up. Differences in brain structural phenotypes (cortical thickness, surface area, and their annual rate of change) between the SDNP and HC groups were compared using FreeSurfer. Correlations between significant brain structural phenotypes and SPS in the SDNP group were evaluated using multiple linear regressions.

Results: The SDNP group showed a smaller surface area in the left inferior parietal cortex than the HC group at baseline and follow-up. The SDNP group showed slower rates of cortical thinning and surface area loss in several brain regions than the HC group from baseline to follow-up. Moreover, slower rates of cortical thinning in the left insula, superior frontal cortex, and superior temporal cortex were associated with greater reductions in avoidance, depression, and trauma re-experiencing symptoms scores over time in the SDNP group, respectively.

Conclusions: Shidu trauma-induced structural abnormalities in the inferior parietal cortex may persist over time and be independent of the severity of psychiatric symptoms. The expansion of prefrontal, temporal, and insular cortex implicated in emotional regulation may contribute to improvements in psychiatric symptoms in Shidu parents.

Antecedentes: La pérdida de un hijo único (Shidu) es un evento traumático grave que puede afectar la estructura del cerebro, incluso si no conduce a trastornos psiquiátricos. Sin embargo, los cambios longitudinales en la estructura del cerebro y su relación con los síntomas psiquiátricos subclínicos (SPS) no se han investigado bien en los padres de Shidu sin ningún trastorno psiquiátrico (SDNP).

Objetivos: Este estudio tuvo como objetivo investigar los cambios transversales y longitudinales en el grosor cortical y el área de superficie en SDNP, y explorar su relación con SPS.

Métodos: Se inscribieron un total de 50 SDNP y 40 controles sanos (CS) emparejados. Todos los participantes se sometieron a resonancias magnéticas estructurales y evaluación clínica al inicio y en el seguimiento de 5 años. Las diferencias en los fenotipos estructurales del cerebro (grosor cortical, área de superficie y su tasa de cambio anual) entre los grupos SDNP y CS se compararon utilizando FreeSurfer. Las correlaciones entre fenotipos estructurales cerebrales significativos y SPS en el grupo SDNP se evaluaron mediante regresiones lineales múltiples.

Resultados: El grupo SDNP mostró un área de superficie más pequeña en la corteza parietal inferior izquierda que el grupo CS al inicio y en el seguimiento. El grupo SDNP mostró tasas más lentas de adelgazamiento cortical y pérdida de superficie en varias regiones del cerebro que el grupo CS desde el inicio hasta el seguimiento. Además, las tasas más lentas de adelgazamiento cortical en la ínsula izquierda, la corteza frontal superior y la corteza temporal superior se asociaron con mayores reducciones en las puntuaciones de síntomas de evitación, depresión y síntomas de reexperimentación del trauma a lo largo del tiempo en el grupo SDNP, respectivamente.

Conclusiones: Las anomalías estructurales inducidas por el trauma de Shidu en la corteza parietal inferior pueden persistir en el tiempo y ser independientes de la gravedad de los síntomas psiquiátricos. La expansión de la corteza prefrontal, temporal e insular implicada en la regulación emocional puede contribuir a mejorar los síntomas psiquiátricos en los padres Shidu.

背景:失去独生子女 (失独) 是一种严重的创伤事件,可能会影响大脑结构,即使它不会导致精神障碍。 然而,大脑结构的纵向改变及其与亚临床精神症状(SPS)的关系尚未在没有任何精神障碍的失独父母(SDNP)中充分研究。

目的:本研究旨在考查SDNP 皮质厚度和表面积的横断面和纵向改变,并探讨它们与 SPS 的关系。

方法:共纳入 50 名 SDNP 和 40 名匹配的健康对照(HC)。所有参与者在基线和 5 年随访时都接受了结构 MRI 扫描和临床评估。使用 FreeSurfer 比较 SDNP 和 HC 组之间大脑结构表型(皮质厚度、表面积及其年变化率)的差异。 使用多元线性回归评估 SDNP 组中重要脑结构表型与 SPS 之间的相关性。

结果:在基线和随访时,SDNP 组的左下顶叶皮层表面积小于 HC 组。从基线到随访,SDNP 组在几个脑区的皮质变薄和表面积损失率比 HC 组慢。此外,在 SDNP 组中,随着时间的推移,左侧脑岛、上额叶皮层和上颞叶皮层的皮质变薄速度较慢,分别与回避、抑郁和创伤再体验症状评分降低幅度更大有关。

结论:失独创伤引起的下顶叶皮层结构异常可能会随时间推移持续存在,并且与精神症状的严重程度无关。与情绪调节有关的前额叶、颞叶和岛叶皮层的扩张可能有助于改善失独父母的精神症状。

Keywords: Estrés traumático; Shidu; Trauma stress; cortical thickness and surface area; espesor cortical y área de superficie; estudio longitudinal; longitudinal study; lose only child; pérdida de hijo único; subclinical psychiatric symptoms; síntomas psiquiátricos subclínicos; 亚临床精神症状; 创伤应激; 失去独生子女; 失独; 皮质厚度和表面积; 纵向研究.

Plain language summary

This study focused on longitudinal changes in cortical thickness and surface area and their relationship with subclinical psychiatric symptoms in Shidu parents without any psychiatric disorders.Shidu trauma-induced structural abnormalities in the inferior parietal cortex may persist over time and be independent of the severity of psychiatric symptoms.The expansion of prefrontal, temporal, and insular cortex implicated in emotional regulation may contribute to improvements in psychiatric symptoms in Shidu parents.

Publication types

  • Research Support, Non-U.S. Gov't

MeSH terms

  • Brain / diagnostic imaging
  • Cerebral Cortical Thinning
  • China
  • Cross-Sectional Studies
  • Humans
  • Only Child* / psychology
  • Parents / psychology
  • Stress Disorders, Post-Traumatic* / psychology

Grants and funding

This work was supported by Natural Science Foundation of Jiangsu Province: [Grant Number BK20221554]; Foundation of The Commission of Health and Family Planning of Jiangsu Province: [Grant Number ZD2022002]; Foundation of Translational Medicine of Wuxi: [Grant Number ZH202108]; Top Talent Support Program for young and middle-aged people of Wuxi Health Committee: [Grant Number BJ2020109]; Natural Science Foundation of Jiangsu Province: [Grant Number BE2022705].