Early-life diet specificity is associated with long-lasting differences in apparent survival in a generalist predator

J Anim Ecol. 2023 Apr;92(4):850-862. doi: 10.1111/1365-2656.13894. Epub 2023 Feb 12.

Abstract

Early-life conditions can have long-term fitness consequences. However, it is still unclear what optimal rearing conditions are, especially for long-lived carnivores. A more diverse diet ('balanced diet') might optimize nutrient availability and allow young to make experiences with a larger diversity of prey, whereas a narrow diet breadth ('specialized diet') might result in overall higher energy net gain. A diet that is dominated by a specific prey type (i.e. fish, 'prey type hypothesis') might be beneficial or detrimental, depending for example, on its toxicity or contaminant load. Generalist predators such as the white-tailed eagle Haliaeetus albicilla provide an interesting possibility to examine the relationship between early life diet and long-term offspring survival. In the Åland Islands, an archipelago in the Baltic Sea, white-tailed eagles live in various coastal habitats and feed on highly variable proportions of birds and fish. We use data from 21,116 prey individuals that were collected from 120 territories during the annual surveys, to examine how early-life diet is associated with apparent annual survival of 574 ringed and molecular-sexed eaglets. We supplement this analysis by assessing the relationships between diet, reproductive performance and nestling physical condition, to consider whether they are confounding with possible long-term associations. We find that early-life diet is associated with long-term fitness: Nestlings that are fed a diverse diet are in lower physical condition but have higher survival rates. Eagles that are fed more fish as nestlings have lower survival as breeding-age adults, but territories associated with fish-rich diets have higher breeding success. Our results show that young carnivores benefit from a high diversity of prey in their natal territory, either through a nutritional or learning benefit, explaining the higher survival rates. The strong relationship between early-life diet and adult survival suggests that early life shapes adult foraging decisions and that eating fish is associated with high costs. This could be due to high levels of contaminants or high competition for fish-rich territories. Long-lasting consequences of early-life diet are likely not only limited to individual-level consequences but have the potential to drive eco-evolutionary dynamics in this population.

Varhaisilla kasvuolosuhteilla voi olla pitkäkestoisia vaikutuksia yksilön kelpoisuuteen. On kuitenkin edelleen epäselvää, millaiset olosuhteet ovat optimaaliset jälkeläisten kasvatukselle, etenkin pitkäikäisillä lihansyöjillä. Monipuolisempi ravintokoostumus (‘tasapainoinen ravinto’) saattaa optimoida ravinteiden saatavuuden ja antaa nuorille yksilöille kokemusta suuremmasta saalislajikirjosta, kun taas kapeampi ravintokoostumus (’erikoistunut ravinto’) takaa korkeamman nettoenergiansaannin. Ravinto, joka koostuu suurimmaksi osaksi tietystä saalistyypistä (esim. kala) voi olla joko hyödyllinen tai haitallinen riippuen mm. haitta-ainepitoisuuksista (‘saalistyyppihypoteesi’). Generalistipedot, kuten merikotka (Haliaeetus albicilla), tarjoavat mielenkiintoisen mahdollisuuden tutkia varhaisen ravintokoostumuksen ja jälkikasvun pitkän aikavälin selviytymisen suhdetta. Ahvenanmaan saaristossa Itämerellä merikotkat elävät moninaisissa rannikkohabitaateissa ja käyttävät ravintonaan kalaa ja lintuja, joiden osuuksissa kotkien ravinnossa on suurta vaihtelua. Hyödynsimme 120 reviiriltä vuotuisten pesäinventointien yhteydessä kerättyä 21 116 saalisyksilön aineistoa tutkiaksemme, miten poikasajan ravinto vaikutti 574 rengastetun merikotkan poikasen näennäiseen selviytymiseen. Poikasten sukupuoli määritettiin molekulaarisin menetelmin. Täydensimme analyysiä arvioimalla ravinnon yhteyttä lisääntymismenestykseen sekä poikasten fyysiseen kuntoon selvittääksemme, vaikeuttaako tämä mahdollisten pitkän aikavälin riippuvuussuhteiden tunnistamista. Havaitsimme yhteyden poikasajan ravinnon ja pitkän aikavälin kelpoisuuden välillä: monipuolisella ravinnolla ruokittujen merikotkan poikasten fyysinen kunto oli alhaisempi, mutta selviytymistodennäköisyys korkeampi, kuin yksipuolisella ravinnolla ruokittujen. Yksilöiden, joille poikasiässä syötettiin enemmän kalaa, selviytymistodennäköisyys lisääntymisiässä oli alhaisempi kuin vähän kalaa syöneiden. Lisääntymismenestys oli kuitenkin kokonaisvaltaisesti korkeampi kalarikkaan ravinnon reviireillä. Tulokset osoittavat, että nuoret petoeläimet hyötyvät saaliin monimuotoisuudesta synnyinreviirillään, joko ravinne- tai oppimishyötyjen kautta, mikä todennäköisesti selittää niiden korkeamman selviytymisasteen. Poikasajan ravinnon ja aikuisiän selviytymisen välinen vahva yhteys viittaa siihen, että poikasaika muovaa aikuisen ravinnonhankintapäätöksiä, ja että kalan syömiseen liittyy korkeita kustannuksia. Tämä saattaa johtua suurista haitta-ainepitoisuuksista tai kalarikkaisiin reviireihin liittyvästä kovasta kilpailusta. Varhaisen ravinnon pitkäkestoiset vaikutukset eivät todennäköisesti rajoitu yksilötasolle, vaan ne voivat potentiaalisesti ohjata koko populaation ekoevolutiivista dynamiikkaa.

Keywords: balanced diet; breeding performance; carnivore nutrition; early-life condition; nutritional ecology; optimal foraging theory; predator ecology; trophic foraging niche.

Publication types

  • Research Support, Non-U.S. Gov't

MeSH terms

  • Animals
  • Diet
  • Eagles*
  • Ecosystem*
  • Longevity / physiology
  • Predatory Behavior
  • Reproduction

Associated data

  • figshare/10.6084/m9.figshare.21918840