Genome-phenotype-environment associations identify signatures of selection in a panmictic population of threespine stickleback

Mol Ecol. 2023 Apr;32(7):1708-1725. doi: 10.1111/mec.16845. Epub 2023 Jan 24.

Abstract

Adaptive genetic divergence occurs when selection imposed by the environment causes the genomic component of the phenotype to differentiate. However, genomic signatures of natural selection are usually identified without information on which trait is responding to selection by which selective agent(s). Here, we integrate whole-genome sequencing with phenomics and measures of putative selective agents to assess the extent of adaptive divergence in threespine stickleback occupying the highly heterogeneous lake Mývatn, NE Iceland. We find negligible genome wide divergence, yet multiple traits (body size, gill raker structure and defence traits) were divergent along known ecological gradients (temperature, predatory bird densities and water depth). SNP based heritability of all measured traits was high (h2 = 0.42-0.65), indicating adaptive potential for all traits. Environment-association analyses further identified thousands of loci putatively involved in selection, related to genes linked to, for instance, neuron development and protein phosphorylation. Finally, we found that loci linked to water depth were concurrently associated with pelvic spine length variation - supporting the conclusion that divergence in pelvic spine length occurred in the face of gene flow. Our results suggest that whilst there is substantial genetic variation in the traits measured, phenotypic divergence of Mývatn stickleback is mostly weakly associated with environmental gradients, potentially as a result of substantial gene flow. Our study illustrates the value of integrative studies that combine genomic assays of multivariate trait variation with landscape genomics.

Erfðafraeðilegur aðskilnaður vegna aðlögunar verður þegar umhverfisþaettir leiða til valþrýstings sem hefur áhrif á erfðaþaetti sem tengjast svipgerðum. Oftast eru merki um náttúrulegt val í erfðamengjum náttúrlegra stofna greind án nákvaemra upplýsinga um það hvaða svipfarseiginleikar eru að bregðast við ólíkum valkröftum. Hér samþaettum við gögn úr raðgreiningu á heilum erfðamengjum, svipfarsmaelingar og maelingar á umhverfisþáttum sem líklegir eru til að valda valþrýstingi, til þess að leggja mat á aðskilnað vegna aðlagana hjá hornsílum í fjölbreyttum búsvaeðum Mývatns. Mjög lítill erfðamismunur fannst milli hópa, þótt ýmis svipgerðareinkenni (staerð, lögun tálknatinda og eiginleikar tengdir vörnum gegn afráni) vaeru mismunandi þeirra á milli, og sýndu fylgni við ýmsar umhverfisbreytur (hitastig, dýpi og þéttleika fugla sem veiða hornsíli). Arfgengi eiginleika (byggt á stökum basabreytingum sem tengjast maeldum eiginleikum) var hátt (h2 = 0.42-0.65), sem bendir til þess að allir þessir eiginleikar geti tengst aðlögun. Greining á tengslum erfðabreytileika og umhverfisþátta vísaði á þúsundir seta sem gaetu tengst náttúrulegu vali í genum sem tengjast til daemis taugaþroskun og fosfórun próteina. Að lokum komumst við að því að set með tengsl við lengd kviðgadds sýndu skýr tengsl við umhverfisþáttinn dýpi, sem styður þá ályktun að þróunarfraeðilegur aðskilnaður hafi orðið í lengd kviðgadda þrátt fyrir umtalsvert genaflaeði. Niðurstöður okkar benda til þess að þótt mikill erfðabreytileiki sé til staðar tengdur eiginleikunum sem maeldir voru sé svipfarsbreytileiki hornsíla í Mývatni í veikum tengslum við umhverfisþaetti, líklega vegna mikils genaflaeðis. Niðurstöðurnar sýna glöggt mikilvaegi samþaettra rannsókna þar sem horft er til erfðabreytileika og fjölda svipfarsþátta með notkun landslagserfðamengjafraeði.

Keywords: Gasterosteus aculeatus; adaptive divergence; environmental gradients; gene flow; genome scans; landscape genomics.

Publication types

  • Research Support, Non-U.S. Gov't

MeSH terms

  • Animals
  • Genetic Variation*
  • Genome / genetics
  • Phenotype
  • Selection, Genetic
  • Smegmamorpha* / genetics
  • Water

Substances

  • Water

Associated data

  • Dryad/10.5061/dryad.mkkwh7147