Studies on humans indicate that encountering multiple sources of adversity in childhood increases the risk of poor long-term health and premature death. Far less is known about cumulative effects of adversity during early life in wildlife. Focusing on the spotted hyena Crocuta crocuta, a social mammal with small litters, extensive maternal care, slow development and access to resources determined by social rank, we determined the contribution of ecological, maternal, social and demographic factors during early life on performance and fitness, and tested whether the impact of early-life adversity is cumulative. Using longitudinal data from 666 female hyenas in the Serengeti National Park, we determined the early growth rate, survival to adulthood, age at first reproduction (AFR), lifetime reproductive success (LRS) and longevity. We fitted multivariate models in which we tested the effects of environmental factors on these performance measures. We then constructed a cumulative adversity index and fitted models to test the effect of this index on each performance measure. Finally, the value of cumulative adversity models was tested by comparing them to multivariate and single-effect models in which the effect of each environmental factor was considered separately. High maternal rank decreased the AFR of daughters. Singleton and dominant cubs had higher growth rate than subordinate cubs, and singletons also had a higher survival chance to adulthood than subordinates. Daughters of prime age mothers had a higher growth rate, longevity and LRS. Little and heavy rainfall decreased survival to adulthood. Increasing numbers of lactating female clan members decreased growth rate, survival to adulthood and LRS. Cumulative adversity negatively affected short-term performance and LRS. Multivariate models outperformed cumulative adversity and single-effect models for all measures except for AFR and longevity, for which single-effect models performed better. Our results suggest that in some wildlife populations the combination of specific conditions in early life may matter more than the accumulation of adverse conditions as such.
Des études menées chez l'homme indiquent que le fait de rencontrer de multiples sources d'adversité pendant l'enfance augmente le risque de troubles de la santé à long terme et de décès prématuré. On en sait beaucoup moins sur les effets cumulatifs de l'adversité en début de vie chez les animaux sauvages. En nous concentrant sur la hyène tachetée Crocuta crocuta, un mammifère social avec des portées de petite taille, des soins maternels intensifs, un développement lent et un accès aux ressources déterminé par le rang social, nous avons déterminé la contribution des facteurs écologiques, maternels, sociaux et démographiques en début de vie sur la performance et le succès reproducteur, et nous avons testé si l'adversité précoce a un effet cumulatif. En utilisant les données longitudinales de 666 hyènes femelles dans le parc national du Serengeti, nous avons calculé le taux de croissance précoce, la survie à l'âge adulte, l'âge à la première reproduction, le succès reproducteur et la longévité. Nous avons utilisé des modèles multivariés dans lesquels nous avons testé les effets des facteurs environnementaux sur ces mesures de performance. Nous avons ensuite construit un indice de risque cumulatif et utilisé des modèles pour tester l'effet de cet indice sur chaque mesure de performance. Enfin, nous avons testé la valeur de ces modèles en les comparant aux modèles multivariés et simples dans lesquels l'effet de chaque facteur environnemental était considéré séparément. Un rang maternel élevé diminue l'âge à la première reproduction des filles. Les femelles sans frère ou sœur ou dominantes dans une portée de jumeaux ont un taux de croissance plus élevé que les femelles subordonnées, et les femelles sans frère ou sœur ont également une plus grande chance de survie à l'âge adulte que les subordonnées. Les filles de mères dans la fleur de l'âge montrent de meilleurs taux de croissance, longévité et succès reproducteur. Des précipitations faibles ou fortes réduisent la survie à l'âge adulte. L'augmentation du nombre de femelles allaitantes dans le clan réduit le taux de croissance, la survie à l'âge adulte et le succès reproducteur. L'adversité précoce cumulée a un effet négatif sur la performance à court terme et le succès reproducteur. Les modèles multivariés sont toutefois plus performants que les modèles avec l'indice de risque cumulatif et plus performants que les modèles simples pour toutes les mesures, à l'exception de l'âge à la première reproduction et de la longévité, pour lesquelles les modèles simples sont plus performants. Nos résultats suggèrent que chez certaines populations sauvages, la combinaison de conditions spécifiques rencontrées en début de vie peut avoir plus d'importance que l'accumulation de conditions défavorables en tant que telles.
Keywords: age at first reproduction; cumulative early-life adversity; fitness; lifetime reproductive success; longevity; rainfall; social rank; spotted hyena.
© 2022 The Authors. Journal of Animal Ecology published by John Wiley & Sons Ltd on behalf of British Ecological Society.