Vertebral Trabecular Bone Mechanical Properties Vary Among Functional Groups of Cetaceans

Integr Org Biol. 2022 Jan 7;4(1):obab036. doi: 10.1093/iob/obab036. eCollection 2022.

Abstract

Since their appearance in the fossil record 34 million years ago, modern cetaceans (dolphins, whales, and porpoises) have radiated into diverse habitats circumglobally, developing vast phenotypic variations among species. Traits such as skeletal morphology and ecologically linked behaviors denote swimming activity; trade-offs in flexibility and rigidity along the vertebral column determine patterns of caudal oscillation. Here, we categorized 10 species of cetaceans (families Delphinidae and Kogiidae; N = 21 animals) into functional groups based on vertebral centra morphology, swimming speeds, diving behavior, and inferred swimming patterns. We quantified trabecular bone mechanical properties (yield strength, apparent stiffness, and resilience) among functional groups and regions of the vertebral column (thoracic, lumbar, and caudal). We extracted 6 mm3 samples from vertebral bodies and tested them in compression in 3 orientations (rostrocaudal, dorsoventral, and mediolateral) at 2 mm min-1. Overall, bone from the pre-fluke/fluke boundary had the greatest yield strength and resilience, indicating that the greatest forces are translated to the tail during caudal oscillatory swimming. Group 1, composed of 5 shallow-diving delphinid species, had the greatest vertebral trabecular bone yield strength, apparent stiffness, and resilience of all functional groups. Conversely, Group 3, composed of 2 deep-diving kogiid species, had the least strong, stiff, and resilient bone, while Group 2 (3 deep-diving delphinid species) exhibited intermediate values. These data suggest that species that incorporate prolonged glides during deep descents in the water column actively swim less, and place relatively smaller loads on their vertebral columns, compared with species that execute shallower dives. We found that cetacean vertebral trabecular bone properties differed from the properties of terrestrial mammals; for every given bone strength, cetacean bone was less stiff by comparison. This relative lack of material rigidity within vertebral bone may be attributed to the non-weight-bearing locomotor modes of fully aquatic mammals.

Desde su aparición en el registro fósil 34 Mya, los cetáceos modernos (delfines, ballenas y marsopas) se han radiado a diversos hábitats a nivel mundial, desarrollando vastas variaciones fenotípicas entre especies. Rasgos como la morfología esquelética y los comportamientos vinculados ecológicamente denotan actividad de natación; las compensaciones en flexibilidad y rigidez a lo largo de la columna vertebral determinan los patrones de oscilación caudal. Aquí, categorizamos 10 especies de cetáceos (familias Delphinidae y Kogiidae; N = 21 animales) en grupos funcionales basados ​​en la morfología de los centros vertebrales, velocidades de nado, comportamiento de buceo y patrones de nado inferidos. Cuantificamos las propiedades mecánicas del hueso trabecular (límite elástico, rigidez aparente y resiliencia) entre grupos funcionales y regiones de la columna vertebral (torácica, lumbar y caudal). Extrajimos muestras de 6 mm3 de cuerpos vertebrales y las probamos en compresión en tres orientaciones (rostrocaudal, dorsoventral y mediolateral) a 2 mm min-1. En general, el hueso de la platija tuvo el mayor límite elástico y resiliencia, lo que indica que las mayores fuerzas se trasladan a la cola durante la natación oscilatoria caudal. El grupo 1, compuesto por cinco especies de delfínidos de buceo superficial, tuvo el mayor límite elástico del hueso trabecular vertebral, rigidez aparente y resiliencia de todos los grupos funcionales. Por el contrario, el Grupo 3, compuesto por dos especies de kogiidos de inmersión profunda, tenía el hueso menos fuerte, rígido y resistente, mientras que el Grupo 2 (tres especies de delfínidos de inmersión profunda) exhibió valores intermedios. Estos datos sugieren que las especies que incorporan deslizamientos prolongados durante descensos profundos en la columna de agua nadan menos activamente y colocan cargas relativamente más pequeñas en sus columnas vertebrales, en comparación con las especies que realizan inmersiones menos profundas. Encontramos que las propiedades del hueso trabecular vertebral de los cetáceos diferían de las propiedades de los mamíferos terrestres; por cada resistencia ósea dada, el hueso de cetáceo era menos rígido en comparación. Esta relativa falta de rigidez del material dentro del hueso vertebral puede atribuirse a los modos locomotores que no soportan peso de los mamíferos totalmente acuáticos.