Flight and Dietary Antioxidants Influence Antioxidant Expression and Activity in a Migratory Bird

Integr Org Biol. 2021 Jan 30;4(1):obab035. doi: 10.1093/iob/obab035. eCollection 2022.

Abstract

Ecologically relevant factors such as exercise and diet quality can directly influence how physiological systems work including those involved in maintaining oxidative balance; however, to our knowledge, no studies to date have focused on how such factors directly affect expression of key components of the endogenous antioxidant system (i.e., transcription factors, select antioxidant genes, and corresponding antioxidant enzymes) in several metabolically active tissues of a migratory songbird. We conducted a three-factor experiment that tested the following hypotheses: (H1) Daily flying over several weeks increases the expression of transcription factors NRF2 and PPARs as well as endogenous antioxidant genes (i.e., CAT, SOD1, SOD2, GPX1, GPX4), and upregulates endogenous antioxidant enzyme activities (i.e., CAT, SOD, GPx). (H2) Songbirds fed diets composed of more 18:2n-6 PUFA are more susceptible to oxidative damage and thus upregulate their endogenous antioxidant system compared with when fed diets with less PUFA. (H3) Songbirds fed dietary anthocyanins gain additional antioxidant protection and thus upregulate their endogenous antioxidant system less compared with songbirds not fed anthocyanins. Flight training increased the expression of 3 of the 6 antioxidant genes and transcription factors measured in the liver, consistent with H1, but for only one gene (SOD2) in the pectoralis. Dietary fat quality had no effect on antioxidant pathways (H2), whereas dietary anthocyanins increased the expression of select antioxidant enzymes in the pectoralis, but not in the liver (H3). These tissue-specific differences in response to flying and dietary antioxidants are likely explained by functional differences between tissues as well as fundamental differences in their turnover rates. The consumption of dietary antioxidants along with regular flying enables birds during migration to stimulate the expression of genes involved in antioxidant protection likely through increasing the transcriptional activity of NRF2 and PPARs, and thereby demonstrates for the first time that these relevant ecological factors affect the regulation of key antioxidant pathways in wild birds. What remains to be demonstrated is how the extent of these ecological factors (i.e., intensity or duration of flight, amounts of dietary antioxidants) influences the regulation of these antioxidant pathways and thus oxidative balance.

Ökologisch relevante Faktoren, wie energetisch aufwändige Bewegungsabläufe oder sich verändernde Ernährungsbedingungen, können direkten Einfluss auf physiologische Prozesse im Körper haben, und somit auch Systeme beeinflussen, die die Sauerstoffbalance involviert sind. Allerdings ist nicht viel darüber bekannt, wie sich die oben genannten Faktoren direkt auf die Expression von Schlüsselkomponenten (z.B. Transkriptionsfaktoren, antioxidative Gene und entsprechende antioxidative Enzyme) körpereigener antioxidativer Systeme in metabolisch aktiven Geweben einer ziehenden Singvogelart auswirken. Wir führten ein 3-faktorielles Experiment durch, in dem wir die folgenden Hypothesen testeten: (H1) Ein tägliches Flugtraining über einige Wochen führt zu einer Steigerung der Expression von körpereigenen Transkriptionsfaktoren (NRF2 und PPARs) und antioxidativen Genen (z.B. CAT, SOD1, SOD2, GPX1, GPX4) und erhöht die Aktivität endogener, antioxidativer Enzyme (z.B. CAT, SOD, GPx). (H2) Singvögel, denen eine Diät aus vermehrt 18:2n-6 mehrfach ungesättigten Fettsäuren (PUFA) verfüttert wird, haben im Gegensatz zu einer Diät mit geringem PUFA Anteil, eine erhöhte Anfälligkeit für oxidative Schäden und werden ihr körpereigenes, antioxidatives System verstärkt aktivieren. (H3) Singvögel, die mit einer Diät reich an antioxidativen Anthocyanen gefüttert werden, sind weniger anfällig für oxidative Schäden und werden ihr körpereigenes, antioxidatives System weniger hochregulieren, als bei einer Diät ohne Anthocyane. Resultate unserer Studien zeigen, dass Flugtraining eine verstärkte Expression von drei der sechs untersuchten antioxidativen Genen in der Leber bewirkt. Ebenfalls erhöht im Lebergewebe waren die Werte der Transkriptionsfaktoren (H1), während im Brustmuskel nur ein antioxidatives Gen erhöht exprimiert wurde. Qualität und Zusammensetzung der Fettsäuren in der Diät hatten keinen Effekt auf die antioxidativen Prozesse (H2), während diätisch verabreichte Anthocyane die Expression von speziell antioxidativen Enzymen im Brustmuskel, aber nicht in der Leber bewirkten (H3). Diese gewebespezifischen Unterschiede auf Grund von Flugtraining und diätischen Anthocyanen, können durch funktionelle, ebenso wie umsatzbedingte Unterschiede erklärt werden. Die Aufnahme von Anthocyanen vor und während des Zugs ermöglicht es den Vögeln gezielt die Expression von Genen zu stimulieren, die zum antioxidativen Schutz beitragen. Dies geschieht höchstwahrscheinlich durch die transkriptionelle Aktivierung von NRF2 und PPARs. Mit diesen Ergebnissen lässt sich zum ersten Mal zeigen, dass sich ökologischen Faktoren direkt auf die Regulation von wichtigen, körpereigenen Prozessen auswirken und eine antioxidative Schutzmaßnahme in Vögeln hervorrufen. Es bleibt herauszufinden, wie sehr sich das Ausmaß der ökologischen Faktoren (Dauer und Intensität des Fluges, Dosierung der Anthocyane) auf die Regulierung antioxidativer Prozesse auswirkt und somit die endogene oxidative Balance beeinflusst.