The Evolutionary History of Siphonophore Tentilla: Novelties, Convergence, and Integration

Integr Org Biol. 2021 May 26;3(1):obab019. doi: 10.1093/iob/obab019. eCollection 2021.

Abstract

Synopsis Siphonophores are free-living predatory colonial hydrozoan cnidarians found in every region of the ocean. Siphonophore tentilla (tentacle side branches) are unique biological structures for prey capture, composed of a complex arrangement of cnidocytes (stinging cells) bearing different types of nematocysts (stinging capsules) and auxiliary structures. Tentilla present an extensive morphological and functional diversity across species. While associations between tentillum form and diet have been reported, the evolutionary history giving rise to this morphological diversity is largely unexplored. Here we examine the evolutionary gains and losses of novel tentillum substructures and nematocyst types on the most recent siphonophore phylogeny. Tentilla have a precisely coordinated high-speed strike mechanism of synchronous unwinding and nematocyst discharge. Here we characterize the kinematic diversity of this prey capture reaction using high-speed video and find relationships with morphological characters. Since tentillum discharge occurs in synchrony across a broad morphological diversity, we evaluate how phenotypic integration is maintaining character correlations across evolutionary time. We found that the tentillum morphospace has low dimensionality, identified instances of heterochrony and morphological convergence, and generated hypotheses on the diets of understudied siphonophore species. Our findings indicate that siphonophore tentilla are phenotypically integrated structures with a complex evolutionary history leading to a phylogenetically-structured diversity of forms that are predictive of kinematic performance and feeding habits.

Los sifonóforos son cnidarios hidrozoos coloniales depredadores que habitan todas las regiones pelágicas del océano. Las téntilas (ramificaciones laterales de los tentáculos) de los sifonóforos son estructuras biológicas dedicadas a la captura de presas. Las téntilas se componen de una matriz compleja de cnidocitos (células urticantes) portadores de diferentes tipos de nematocistes (cápsulas urticantes) y estructuras auxiliares. Las téntilas presenta una extensa diversidad morfológica y funcional en las diferentes especies de sifonóforo. Las relaciones entre la forma de las téntilas y las dietas de los sifonóforos has sido estudiadas previamente, sin embargo, la historia evolutiva que dio lugar a esta diversidad morfológica no ha sido explorada apenas. En este estudio examinamos las adquisiciones y pérdidas evolutivas de las subestructuras de la téntila y los tipos de nematocisto utilizando la filogenia molecular más reciente de los sifonóforos. Las téntilas presentan un mecanismo de disparo a alta velocidad, sincronizando las diferentes subestructuras con gran precisión, durante el cual se la téntila de desenrolla mientras los nematocistes se disparan sobre la presa. En este estudio caracterizamos la diversidad cinemática de estas reacciones para la captura de presas utilizando video de alta velocidad, y describimos su relación con los caracteres morfológicos. Dado que la descarga de las téntilas ocurre en sincronía en toda su diversidad morfológica, hemos evaluado cómo la evolución con integración fenotípica mantiene las correlaciones entre los caracteres morfológicos a través del tiempo. Hallamos que el morfo-espacio de las téntilas tiene baja dimensionalidad, encontramos casos de heterocronía y convergencia morfológica, y generamos hipótesis sobre las dietas de especies de sifonóforo poco estudiadas. Nuestros hallazgos indican que las téntilas de los sifonóforos son estructuras con fenotipos integrados y con una historia evolutiva compleja que ha dado lugar a una diversidad filogenéticamente estructurada de formas asociadas a diferentes rendimientos cinemáticos y hábitos alimenticios.