Nature or Nurture: Can Prey-Based Diets Influence Species-Specific Physiological Performance Traits of Epidermal Lipid Content and Cutaneous Water Loss?

Integr Org Biol. 2021 Feb 2;3(1):obaa043. doi: 10.1093/iob/obaa043. eCollection 2021.

Abstract

Epidermal lipids serve as the primary barrier to cutaneous water loss (CWL) and play a significant role in water conservation and homeostasis. Previous studies have shown the correlation between increased aridity of habitats and the amount of epidermal lipids among species. Generally, increased amounts of epidermal lipids lower skin permeability. Species-specific differences in CWL and prey preferences between two sympatric snake species, the Northern Cottonmouth (Agkistrodon piscivorus) and the Eastern Copperhead (Agkistrodon contortrix), motivated us to question if prey-base can result in these observed species-specific differences in CWL. We experimentally controlled the diets for a captive colony of Northern Cottonmouths (A. piscivorus) by feeding either fish (Notemigonus crysoleucas) or mice (Mus musculus) to investigate if diet can affect the quantity and quality of epidermal lipids and the rates of CWL. Snakes fed mice gained consistently more mass, but diet treatments did not affect growth rate. We found no significant differences in quantitative lipid content or rates of CWL between diet treatments. An analysis for qualitative lipid content using infrared spectrophotometry also showed no diet effect, thus suggesting that lipid content and CWL are strong species-specific physiological performance traits not influenced by recent dietary history. While there is some evidence that epidermal permeability may be variable under certain environmental conditions (e.g., humidity), our findings show that diet has no effect and that a shift in prey preference may not influence or enhance physiological performance for decreasing CWL.

Spanish Resumen Los lípidos epidérmicos crean la principal barrera para prevenir la pérdida de agua a través de la epidermis; esto es un factor muy importante en la homeostasis y en la prevención de la deshidratación. En estudios anteriores se estableció que en algunas especies existe una correlación entre los hábitats donde se incrementa la aridez y la cantidad de lípidos epidérmicos. En general, cuando se incrementa la cantidad de lípidos epidérmicos, se reduce la permeabilidad de la piel. Considerando que existen diferencias en la pérdida de agua a través de la piel y las preferencias de presas entre dos especies simpátricas de víboras, la serpiente mocasín de agua del norte (Agkistrodon piscivorus) y la víbora cobriza del este (Agkistrodon contortrix), decidimos investigar si el tipo de dieta podría explicar las diferencias observadas en pérdida de agua. Hicimos un experimento donde alimentamos a una colonia en cautiverio de serpientes mocasín de agua del norte con dos tipos de presas, pescado (Notemigonus crysoleucas) o ratones (Mus musculus), para investigar si el tipo de dieta afecta la cantidad y la calidad de los lípidos epidérmicos, además de la tasa de pérdida de agua a través de la piel. Las serpientes que se alimentaron con ratones mostraron un incremento consistente en la masa, pero las diferencias en dietas no afectaron la tasa de crecimiento. Tampoco encontramos diferencias significativas en la cantidad de lípidos, como tampoco en la tasa de pérdida de agua a través de la piel. En un análisis cualitativo del contenido lipídico usando espectrofotometría infrarroja se demostró que no hay efecto atribuido al tipo de dieta, lo cual sugiere que el contenido lipídico y la pérdida de agua son características fisiológicas muy arraigadas y específicas de las especies, y que no están influenciadas por los hábitos alimenticios recientes. Aunque hay evidencia de que la permeabilidad epidérmica puede ser variable debido a ciertas condiciones ambientales (ej., humedad), nuestros resultados demuestran que la dieta no tiene efecto, y que algún cambio en la preferencia de dietas no debería influenciar el desempeño fisiológico debido a la pérdida cutánea de agua.

Abstrakt Epidermala fetter används som primära barriärer för kutan vattenförlust i skinnet och spelar en stor roll i vattenkonservering och homeostas. Tidigare undersökningar har visat kopplingar mellan ökad torka i miljön och epidermala fetter bland arter av vilda djur. Vanligtvis så ger en ökad mängd epidermala fetter en lägre permeabilitet i skinnet. Artspecifika skillnader av kutan vatterförlust i skinnet och skillnaden i preferenserna av föda mellan de två sympatriska ormarterna Northern Cottonmouth (Agkistrodon piscivorus) och Eastern Copperhead (Agkistrodon contortrix), fick oss att ifrågasätta om rovdjurens föda i sin tur kan leda till denna artspecifika skillnad av kutan vattenförlust. Vi genomförde ett experiment där vi kontrollerade kosten för en testkoloni av Northern Cottonmouth (A. piscivorus) där vi gav dem antingen fisk (Notomigeonus crysoleucas) eller möss (Mus musculus) för att ta reda på om kosten kan ändra mängden och kvaliteten av det epidermala fettet och mängden av kutan vattenförlust. Ormarna som matades med möss hade konsekvent en högre viktökning, men skillnaden i kost verkade inte påverka tillväxten. Vi fann ingen större skillnad för mängden av epidermala fetter eller kutan vattenförlust beroende på kosten. En analys av kvalitativt fettinnehåll från en infraröd spektrofotometri visade inte heller några skillander mellan de olika kosterna, vilket visar att det epidermala fettet och kutana vattenförlusten inte påverkades av den prövade kosten vad det gäller artspecifika fysiologiska drag. Även om det finns resultat som visar att den epidermala permeabiliteten kan variera under vissa miljöförhållanden (t.ex. luftfuktighet), så visar våra resultat att kosten inte påverkar och att en skillnad i preferenserna av föda inte nödvändigtvis har ett inflytande eller förbättrar de fysiologiska funktionerna för minskad kutan vattenförlust.

Абстракт Липиды эпидермиса служат основным барьером против потери воды через кожный покров и играют важную роль в сохранении водного баланса животных. Предыдущие исследования показали существование корреляции между увеличением засушливости среды обитания и количеством липидов у различныж видов. Как правило, увеличение содержания липидов в эпидермисе снижает водопроницаемость кожного покрова. Видовое различие в потере воды через кожный покров и составе диеты между двумя симпатрическими видами змей, водяным щитомордником (Agkistrodon piscivorus) и медноголовым щитомордником (Agkistrodon contortrix), послужили толчком для исследования вопроса влияния диеты на степень потери воды через кожный покров. Мы провели эксперимент, в течение которого колонию водяных щитомордников (A. piscivorus) кормили или рыбой (Notemigonus crysoleucas), или мышами (Mus musculus) с целью исследования влияния диеты на качество и количество липидов эпидермиса и степень потери воды через кожный покров. Змеи, которых кормили мышами, набрали больше массы, в то время как различие в диете не повлияло на их скорость роста. Мы не обнаружили значительного различия ни в количественном составе, ни в скорости потере воды через кожный покров между двумя эксперементальными группами. Использование инфра-красной спектрометрии для качественного анализа липидов так же не выявило влияния диеты, позволяя предполагать, что содержание липидов и уровень водопроницаемости являются видо-специфическимим физиологическими чертами, на котрые недавние изменения в диете не оказывают значительного влияния. В то время как есть свидетельства тому, что проницаемость эпидермиса варьирует под влиянием определённых условий окружающей среды (например, уровня влажности), наши исследования демонстрируют, что изменение в диете, основанное на переключении на другой корм, вероятно, не оказывает влияния на физиологические показатели связанные со снижением кожной водопроницаемости.

Epidermische lipiden dienen als de primaire barrière tegen het cutane verlies van water en spelen een belangrijke rol in het conserveren van water en homeostase. Eerdere studies toonden onder species de correlatie tussen verhoogde onvruchtbaarheid van habitatten en de hoeveelheid epidermische lipiden. In het algemeen verlaagt een verhoogde hoeveelheid epidermische lipiden de permeabiliteit van de huid. Soort-specifieke verschillen in het verlies van water via de huid en de prooivoorkeur tussen twee sympatrische slangensoorten, de Watermoccasinslang (Agkistrodon piscivorus) en de Koperkop (Agkistrodon contortrix), heeft ons gemotiveerd ons af te vragen of de prooibasis kan resulteren in deze waargenomen soort-specifieke verschillen in cutane waterverlies. Om te onderzoeken of het dieet de hoeveelheid en kwaliteit van de epidermische lipiden en de mate van waterverlies via de huid kan beïnvloeden, hebben we het dieet van een in gevangenschap genomen kolonie Watermoccasinslang (Agkistrodon piscivorus) experimenteel gecontroleerd door het òf vis (Notemigonus crysoleucas) òf muizen (Mus musculus) te voeren. De slangen die met muizen gevoed werden kregen consequent meer massa, maar de dieet behandeling had geen effect op de mate van groei. Gedurende de voedingskuren hebben we geen significante verschillen kunnen vinden in de kwantitatieve lipide inhoud of de mate van waterverlies. Een analyse voor kwalitatieve lipide inhoud met gebruik van IR spectrofotometrie toonde geen effect door de voeding, wat dus suggereert dat lipide inhoud en cutane waterverlies zeer species-specifieke fysiologische functionering eigenschappen zijn, die niet beïnvloed worden door recente dieet geschiedenis. Terwijl er sommige bewijs is dat epidermische permeabiliteit variabel kan zijn onder bepaalde natuurlijke omstandigheden (b.v. vochtigheid), laten onze bevindingen zien dat dieet er geen effect op heeft en dat een verschuiving in prooivoorkeur niet de fysiologische functionering hoeft te beïnvloeden of te verhogen voor afnemende cutane waterverlies.