The root response to gravity: from the macro to the nanoscale

C R Biol. 2021 Feb 4;343(3):257-265. doi: 10.5802/crbiol.23.

Abstract

Plants are sessile organisms which adapt to their everchanging environment. The root is buried is the soil and continuously explores its surroundings. Indeed, while growing downwards to anchor the plants in the ground, it has to avoid obstacles and seek for nutrients and water. This seeking mechanism depends on the root perception of gravity. Through differential growth, the root is able to align according to the gravity vector. The growth is regulated at the cellular level by an increase of the plant hormone auxin, which activates the small Rho Guanine triphosphatase (Rho GTPase) of plant 6 (ROP6) at the plasma membrane to inhibit endocytosis and trigger cytoskeleton reorganization. Through a collaborative work, four French laboratories addressed the question of ROP6 membrane dynamics upon gravistimulation. Based on cellular biology, biochemistry and super resolution imaging approaches, they discovered that ROP6 is organized into nanoclusters at the plasma membrane of plant cells in response to auxin. The stabilization of ROP6 in these nanoclusters is required for signaling and thus the regulation of gravitropic bending. The formation of these nanoclusters is dependent upon the membrane lipid phosphatidylserine, which directly interact with ROP6. Using a genetic toolkit, the authors uncovered that phosphatidylserine is rate limiting for the ROP6-dependent nanocluster formation, which in turn tunes the cellular read outs. This work, not only explain the fine mechanism of the root response to gravity from the developmental level to the nanoscale but also provide a valuable insight towards the understanding of small GTPase signaling in eukaryotic system.

Les plantes sont des organismes sessiles qui nécessitent de s’adapter constamment à leur environnement. La racine qui se trouve enfouie dans la terre doit explorer le sol pour remplir ses fonctions. En effet, elle doit être capable de pousser vers le bas pour donner un point d’ancrage mais aussi de capturer l’eau et les nutriments tout en évitant les obstacles. Ce jeu d’exploration est possible du fait que la racine est capable de percevoir la gravité. C’est par un mécanisme de croissance différentielle qu’elle adapte sa croissance en fonction du vecteur de gravité. Au niveau cellulaire, la croissance est régulée par l’augmentation de l’hormone auxine qui active au niveau de la membrane plasmique la Rho Guanine triphosphatase (Rho GTPase) of plant 6 (ROP6) et déclenche l’inhibition de l’endocytose et réorganise le cytosquelette. À travers un travail collaboratif, quatre équipes françaises se sont attelées à étudier la dynamique membranaire de ROP6 lors de la réponse à la gravité. Alliant des expertises de biologie cellulaire, de biochimie et d’imagerie de super résolution, elles ont mis en lumière la nécessité de ROP6 à s’organiser en nanoclusters via des interactions électrostatiques avec un lipide, la phosphatidylsérine, pour promouvoir sa fonction. De plus, par une approche génétique, ils ont démontré que la signalisation dépendante de ROP6 était proportionnellement corrélée à la quantité de phosphatidylsérine présente à la membrane plasmique, via la modulation du nombre de nanoclusters. Ces travaux mettent non seulement en avant le mécanisme précis permettant l’adaptation de la racine à son environnement mais représentent aussi une avancée majeure à la compréhension générale de la régulation des GTPases chez les eucaryotes.

Keywords: Gravity; Root.

MeSH terms

  • Arabidopsis Proteins*
  • Arabidopsis*
  • Gravitation
  • Indoleacetic Acids
  • Monomeric GTP-Binding Proteins* / metabolism
  • Plant Roots

Substances

  • Arabidopsis Proteins
  • Indoleacetic Acids
  • Monomeric GTP-Binding Proteins