[Stimulatory and inhibitory signaling pathways of the T cell-APC interaction and the effect of TLR agonists on APCs]

HNO. 2020 Dec;68(12):916-921. doi: 10.1007/s00106-020-00960-8. Epub 2020 Oct 30.
[Article in German]

Abstract

Background: CD8+ cells are key players in the identification and elimination of cancer cells. Cancers can escape an effective T cell response by inducing an exhausted cell state, which limits the cytotoxic capacity of the effector cells. Among other mechanisms, new checkpoint inhibitors reactivate exhausted, dysfunctional T cells. CD8+ T cells can eliminate tumor cells after presentation of tumor-specific antigens via antigen-presenting cells (APCs). APC-mediated tumor recognition is mainly stimulated by Toll-like receptors (TLRs).

Objective: This study investigates the effect of TLR agonists on APCs as well as stimulatory and inhibitory signaling pathways of the T cell-APC interaction.

Materials and methods: Gene expression of interleukin (IL)12 and programmed death ligand 1 (PD-L1) was analyzed by quantitative polymerase chain reaction (qPCR) after 0, 8, 24, and 48 h of CD14+ cell stimulation with CpG. Protein expression of inhibitor of nuclear factor kappa B (IκBα) after CpG stimulation was investigated by western blot. CD8+ T cells were stimulated for 72 h with or without programmed cell death protein 1 (PD-1) checkpoint blockade and analyzed for expression of PD‑1, Tim‑3, CTLA4, and Lag3 by flow cytometry.

Results: TLR stimulation (by unmethylated CpG DNA) of APCs upregulates immunostimulatory signals such as IL12 expression but also activates immunoinhibitory signaling pathways such as PD-L1 expression. This signaling is NF-κB dependent. After blockade of the PD-1/PD-L1 signaling pathway, overexpression of other immune checkpoint inhibitory receptors was observed-a potential explanation for lacking therapeutic responses after TLR stimulation with PD‑1 checkpoint blockade.

Conclusion: TLR stimulation causes APCs in the tumor microenvironment to upregulate PD-L1 in an NF-κB-mediated fashion, thereby contributing to CD8+ T cell exhaustion. The effect of PD‑1 blockade after TLR stimulation might be impaired due to upregulation of other checkpoint inhibitors.

Zusammenfassung: HINTERGRUND: CD8+-T-Effektor-Zellen spielen eine Schlüsselrolle in der Identifikation und Elimination von Tumorzellen. Tumoren entkommen einer effektiven T‑Zell-Antwort durch Induktion eines Erschöpfungszustands, der die zytotoxische Kapazität der Effektorzellen mindert. Neuartige Checkpointinhibitoren wirken u. a. durch Reaktivierung erschöpfter, dysfunktionaler T‑Zellen. CD8+-T-Zellen eliminieren Tumorzellen nach Darbietung tumorspezifischer Antigene durch antigenpräsentierende Zellen (APZ). Die APZ-vermittelte Tumorerkennung wird v. a. Toll-like-Rezeptoren (TLR) stimuliert.

Ziel der arbeit: Untersucht wurde der Einfluss von TLR-Agonisten auf APZ sowie stimulierende und inhibierende Signalwege der T‑Zell- und APZ-Interaktion.

Material und methoden: Die Genexpression von Interleukin (IL-)12 und PDL1 wurde nach Stimulation von CD14+-Zellen mit CpG über 0, 8, 24 und 48 h analysiert. Die Expression des inhibitorischen kappa-B-Proteins (IκBα) nach Stimulation mit CpG wurde mittels Westernblot ausgewertet. CD8+-T-Zellen wurden über 72 h mit und ohne PD1-Checkpointblockade stimuliert und mittels Durchflusszytometrie auf die Expression von PD1, Tim‑3, CTLA4 und Lag3 untersucht.

Ergebnisse: Durch TLR-Stimulation (unmethylierte CpG-DNA) von APZ wurden immunstimulierende Signale wie die IL-12-Expression gesteigert, aber auch immuninhibierende Signalwege wie die PDL1-Expression aktiviert. Diese Signalwege werden NF-κB-vermittelt. Nach alleiniger Blockade der PD1-PDL1-Signalwege zeigte sich eine Überexpression anderer Immuncheckpointrezeptoren als potenzielle Ursache für fehlendes Ansprechen auf TLR-Stimulation mit PD1-Checkpointblockade.

Schlussfolgerung: Durch eine TLR-Stimulation exprimieren APZ im Tumormikromilieu NF-κB-vermittelt PDL1 und tragen so zur Erschöpfung von CD8+-T-Zellen bei. Der Effekt einer PD1-Blockade wird dabei potenziell durch Überexpression anderer Checkpointinhibitoren beeinträchtigt.

Keywords: Antigen presenting cells; Cell cycle checkpoints; Head and neck neoplasms; Immunologic receptors; Toll-like receptors.

MeSH terms

  • Antigen-Presenting Cells*
  • B7-H1 Antigen / metabolism
  • CD8-Positive T-Lymphocytes*
  • NF-kappa B / physiology
  • Signal Transduction*
  • Toll-Like Receptors* / antagonists & inhibitors
  • Tumor Microenvironment

Substances

  • B7-H1 Antigen
  • CD274 protein, human
  • NF-kappa B
  • Toll-Like Receptors