Bumblebees are constantly exposed to a wide range of biotic and abiotic stresses which they must defend themselves against to survive. Pathogens and pesticides represent important stressors that influence bumblebee health, both when acting alone or in combination. To better understand bumblebee health, we need to investigate how these factors interact, yet experimental studies to date generally focus on only one or two stressors. The aim of this study is to evaluate how combined effects of four important stressors (the gut parasite Nosema ceranae, the neonicotinoid insecticide thiamethoxam, the pyrethroid insecticide cypermethrin and the EBI fungicide tebuconazole) interact to affect bumblebees at the individual and colony levels. We established seven treatment groups of colonies that we pulse exposed to different combinations of these stressors for 2 weeks under laboratory conditions. Colonies were subsequently placed in the field for 7 weeks to evaluate the effect of treatments on the prevalence of N. ceranae in inoculated bumblebees, expression levels of immunity and detoxification-related genes, food collection, weight gain, worker and male numbers, and production of worker brood and reproductives. Exposure to pesticide mixtures reduced food collection by bumblebees. All immunity-related genes were upregulated in the bumblebees inoculated with N. ceranae when they had not been exposed to pesticide mixtures, and bumblebees exposed to the fungicide and the pyrethroid were less likely to have N. ceranae. Combined exposure to the three-pesticide mixture and N. ceranae reduced bumblebee colony growth, and all treatments had detrimental effects on brood production. The groups exposed to the neonicotinoid insecticide produced 40%-76% fewer queens than control colonies. Our findings show that exposure to combinations of stressors that bumblebees frequently come into contact with have detrimental effects on colony health and performance and could therefore have an impact at the population level. These results also have significant implications for current practices and policies for pesticide risk assessment and use as the combinations tested here are frequently applied simultaneously in the field. Understanding the interactions between different stressors will be crucial for improving our ability to manage bee populations and for ensuring pollination services into the future.
Los abejorros están constantemente expuestos a una amplia gama de agentes estresantes bióticos y abióticos de los que deben defenderse para sobrevivir. Los patógenos y los pesticidas son importantes factores estresantes que influyen en la salud de los abejorros, tanto cuando actúan solos como en combinación. Para tener un mejor conocimiento sobre la salud de los abejorros, debemos investigar cómo interactúan estos factores estresantes, pero los estudios experimentales hasta la fecha generalmente se centran en estudiar solo uno o dos factores. El objetivo de nuestro estudio es evaluar cómo los efectos combinados de cuatro importantes factores estresantes (el parásito intestinal Nosema ceranae, el insecticida neonicotinoide tiametoxam, el insecticida piretroide cipermetrina y el fungicida EBI tebuconazol) interactúan para afectar a los abejorros a nivel individual y de colonia. Establecimos siete grupos de tratamiento de colonias de abejorros que expusimos a diferentes combinaciones de estos factores estresantes durante dos semanas en condiciones de laboratorio, y posteriormente se colocaron en el campo durante siete semanas, para evaluar el efecto de los tratamientos sobre la prevalencia de N. ceranae en abejorros inoculados, los niveles de expresión de genes relacionados con la inmunidad y la desintoxicación, la recolección de alimentos, el aumento de peso, el número de obreras y machos, y la producción de cría de obreras, machos y reinas. La exposición a mezclas de pesticidas redujo la recolección de alimentos por parte de los abejorros. Todos los genes relacionados con la inmunidad se sobre-expresaron en los abejorros inoculados con N. ceranae cuando no habían estado expuestos a mezclas de pesticidas, y los abejorros expuestos al fungicida y al piretroide presentaron menos probabilidades de tener N. ceranae. La exposición combinada a la mezcla de tres pesticidas y N. ceranae redujo el crecimiento de la colonia de abejorros y todos los tratamientos tuvieron efectos perjudiciales en la producción de crías. Los grupos expuestos al insecticida neonicotinoide produjeron entre un 40 y un 76% menos de reinas que las colonias control. Nuestros hallazgos muestran que la exposición a combinaciones de factores estresantes con los que los abejorros entran frecuentemente en contacto tiene efectos perjudiciales sobre la salud y el rendimiento de la colonia y, por lo tanto, podría tener un impacto a nivel poblacional. Estos resultados también tienen importantes implicaciones para las prácticas y políticas actuales de evaluación de riesgos y uso de plaguicidas, ya que las combinaciones probadas aquí se aplican con frecuencia simultáneamente en el campo. Comprender las interacciones entre los diferentes factores de estrés es fundamental para mejorar nuestra capacidad de gestión de las poblaciones de abejas y así garantizar los servicios de polinización en el futuro.
Keywords: Bombus terrestris; Nosema ceranae; bumblebee health; colony performance; environmental stressors; pesticide mixtures.
© 2020 British Ecological Society.