Intraoperative imaging for remnant viability assessment in bilateral posterior retroperitoneoscopic partial adrenalectomy in an experimental model

Br J Surg. 2020 Dec;107(13):1780-1790. doi: 10.1002/bjs.11839. Epub 2020 Sep 1.

Abstract

Background: A surgical approach preserving functional adrenal tissue allows biochemical cure while avoiding the need for lifelong steroid replacement. The aim of this experimental study was to evaluate the impact of intraoperative imaging during bilateral partial adrenalectomy on remnant perfusion and function.

Methods: Five pigs underwent bilateral posterior retroperitoneoscopic central adrenal gland division (9 divided glands, 1 undivided). Intraoperative perfusion assessment included computer-assisted quantitative fluorescence imaging, contrast-enhanced CT, confocal laser endomicroscopy (CLE) and local lactate sampling. Specimen analysis after completion adrenalectomy (10 adrenal glands) comprised mitochondrial activity and electron microscopy.

Results: Fluorescence signal intensity evolution over time was significantly lower in the cranial segment of each adrenal gland (mean(s.d.) 0·052(0·057) versus 0·133(0·057) change in intensity per s for cranial versus caudal parts respectively; P = 0·020). Concordantly, intraoperative CT in the portal phase demonstrated significantly lower contrast uptake in cranial segments (P = 0·031). In CLE, fluorescein contrast was observed in all caudal segments, but in only four of nine cranial segments (P = 0·035). Imaging findings favouring caudal perfusion were congruent, with significantly lower local capillary lactate levels caudally (mean(s.d.) 5·66(5·79) versus 11·58(6·53) mmol/l for caudal versus cranial parts respectively; P = 0·008). Electron microscopy showed more necrotic cells cranially (P = 0·031). There was no disparity in mitochondrial activity (respiratory rates, reactive oxygen species and hydrogen peroxide production) between the different segments.

Conclusion: In a model of bilateral partial adrenalectomy, three intraoperative imaging modalities consistently discriminated between regular and reduced adrenal remnant perfusion. By avoiding circumferential dissection, mitochondrial function was preserved in each segment of the adrenal glands. Surgical relevance Preservation of adrenal tissue to maintain postoperative function is essential in bilateral and hereditary adrenal pathologies. There is interindividual variation in residual adrenocortical stress capacity, and the minimal functional remnant size is unknown. New intraoperative imaging technologies allow improved remnant size and perfusion assessment. Fluorescence imaging and contrast-enhanced intraoperative CT showed congruent results in evaluation of perfusion. Intraoperative imaging can help to visualize the remnant vascular supply in partial adrenalectomy. Intraoperative assessment of perfusion may foster maximal functional tissue preservation in bilateral adrenal pathologies and procedures.

Antecedentes: Un abordaje quirúrgico que preserve la función del tejido suprarrenal permite lograr la curación bioquímica, a la vez que evita la necesidad de tratamiento sustitutivo con corticoides de por vida. El objetivo de este estudio experimental fue evaluar el impacto de las técnicas de imagen intraoperatorias en la suprarrenalectomía parcial (partial adrenalectomy, AE) bilateral sobre la perfusión y función del remanente glandular. MÉTODOS: Cinco cerdos fueron sometidos a una división bilateral central de la glándula suprarrenal por retroperitoneoscopia posterior (n = 9, 1 sin dividir). Durante la intervención, la evaluación de la perfusión incluyó la fluorescencia con cuantificación asistida por ordenador (Realidad Aumentada basada en la Fluorescencia, FLuorescence-based Enhanced Reality, FLER), tomografía computarizada (computed tomography, CT), endomicroscopia con laser confocal (confocal laser endomicroscopy, CLE) y un muestreo local de lactato. El análisis de la pieza quirúrgica tras completar la AE (n = 10) incluyó actividad mitocondrial y microscopia electrónica.

Resultados: La evolución de la intensidad de la señal de fluorescencia a lo largo del tiempo (ΔI/s) fue significativamente más baja en el segmento craneal de cada una de las glándulas (0,052 ± 0,057 craneal versus 0,133 ± 0,057 caudal, P = 0,02). De forma concordante, la CT intraoperatoria en la fase portal demostró una captación de contraste significativamente más baja en los segmentos craneales (P = 0,03). En la CLE, el contraste de fluoresceína se observó en todos los segmentos caudales, pero solo en el 44% de los segmentos craneales (P = 0,04). Los hallazgos obtenidos en las pruebas de imagen favorables a la perfusión caudal fueron congruentes con niveles significativamente más bajos de lactato capilar a nivel local (11,58 ± 6,53 mmol/L craneal versus 5,66 ± 5,79 mmol/L caudal, P = 0,008). A nivel craneal, la microscopia electrónica mostró más células necróticas (P = 0,03). La actividad mitocondrial (tasas de respiración, especies reactivas de oxígeno y producción de H2 O2 ) no mostraron disparidad entre los diferentes segmentos. CONCLUSIÓN: En un modelo de AE parcial bilateral, las tres modalidades de pruebas de imagen intraoperatorias podrían discriminar de forma consistente una perfusión regular y reducida del remanente suprarrenal. Al evitar una disección circunferencial, se preservó la función mitocondrial en cada segmento de las glándulas suprarrenales.

Publication types

  • Research Support, Non-U.S. Gov't

MeSH terms

  • Adrenal Glands / blood supply*
  • Adrenal Glands / diagnostic imaging*
  • Adrenal Glands / physiology
  • Adrenal Glands / surgery
  • Adrenalectomy / methods*
  • Animals
  • Biomarkers / metabolism
  • Female
  • Intraoperative Care / methods*
  • Lactic Acid / metabolism
  • Male
  • Microscopy, Confocal
  • Microscopy, Electron
  • Mitochondria / metabolism
  • Models, Animal
  • Optical Imaging
  • Postoperative Period
  • Sus scrofa
  • Tomography, X-Ray Computed

Substances

  • Biomarkers
  • Lactic Acid