Forest disturbance and vector transmitted diseases in the lowland tropical rainforest of central Panama

Trop Med Int Health. 2019 Jul;24(7):849-861. doi: 10.1111/tmi.13244. Epub 2019 May 27.

Abstract

Objective: To explore possible changes in the community attributes of haematophagous insects as a function of forest disturbance. We compare the patterns of diversity and abundance, plus the behavioural responses of three epidemiologically distinct vector assemblages across sites depicting various levels of forest cover.

Methods: Over a 3-year period, we sampled mosquitoes, sandflies and biting-midges in forested habitats of central Panama. We placed CDC light traps in the forest canopy and in the understorey to gather blood-seeking females.

Results: We collected 168 405 adult haematophagous dipterans in total, including 26 genera and 86 species. Pristine forest settings were always more taxonomically diverse than the disturbed forest sites, confirming that disturbance has a negative impact on species richness. Species of Phlebotominae and Culicoides were mainly classified as climax (i.e. forest specialist) or disturbance-generalist, which tend to decrease in abundance along with rising levels of disturbance. In contrast, a significant portion of mosquito species, including primary and secondary disease vectors, was classified as colonists (i.e. disturbed-areas specialists), which tend to increase in numbers towards more disturbed forest habitats. At pristine forest, the most prevalent species of Phlebotominae and Culicoides partitioned the vertical niche by being active at the forest canopy or in the understorey; yet this pattern was less clear in disturbed habitats. Most mosquito species were not vertically stratified in their habitat preference.

Conclusion: We posit that entomological risk and related pathogen exposure to humans is higher in pristine forest scenarios for Culicoides and Phlebotominae transmitted diseases, whereas forest disturbance poses a higher entomological risk for mosquito-borne infections. This suggests that the Dilution Effect Hypothesis (DEH) does not apply in tropical rainforests where highly abundant, yet unrecognised insect vectors and neglected zoonotic diseases occur. Comprehensive, community level entomological surveillance is, therefore, the key for predicting potential disease spill over in scenarios of pristine forest intermixed with anthropogenic habitats. We suggest that changes in forest quality should also be considered when assessing arthropod-borne disease transmission risk.

Objectif: Explorer les changements possibles dans les attributs communautaires des insectes hématophages en fonction de la perturbation des forêts. Nous comparons les modèles de diversité et d'abondance, ainsi que les réponses comportementales de trois assemblages de vecteurs épidémiologiquement distincts sur des sites illustrant divers niveaux de couverture forestière. MÉTHODES: Au cours d'une période de trois ans, nous avons échantillonné des moustiques, des phlébotomes et des moucherons piqueurs dans les habitats forestiers du centre de Panama. Nous avons placé des pièges à lumière CDC dans la canopée de la forêt et dans le sous-étage pour recueillir les femelles en quête de sang. RÉSULTATS: Nous avons collecté un total de 168.405 diptères hématophages adultes, dont 26 genres et 86 espèces. Les environnements de forêt intacts étaient toujours plus diversifiés du point de vue taxonomique que les sites forestiers perturbés, confirmant que les perturbations avaient un impact négatif sur la richesse en espèces. Les espèces de phlébotome et Culicoïdes étaient principalement classés comme climax (spécialiste de la forêt) ou généralistes de perturbation, qui ont tendance à diminuer en abondance parallèlement aux niveaux croissants de perturbation. En revanche, une partie importante des espèces de moustiques, y compris les vecteurs primaires et secondaires de maladies, a été classée dans la catégorie des colons (c'est-à-dire spécialistes des zones perturbées), qui ont tendance à se multiplier vers des habitats forestiers plus perturbés. Dans la forêt vierge, les espèces de phlébotomes et Culicoïdes les plus répandues cloisonnaient la niche verticale en étant actives dans la canopée de la forêt ou dans le sous-étage; pourtant, cette tendance était moins nette dans les habitats perturbés. La plupart des espèces de moustiques n’étaient pas stratifiées verticalement dans leur préférence d'habitat.

Conclusion: Nous estimons que le risque entomologique et l'exposition associée des agents pathogènes à l'homme est plus élevé dans les scénarios de forêt vierge pour les maladies transmises par les phlébotomes et Culicoïdes, alors que la perturbation des forêts pose un risque entomologique plus élevé pour les infections transmises par les moustiques. Cela suggère que l'hypothèse de l'effet de dilution ne s'applique pas dans les forêts tropicales humides où se reproduisent très abondamment les insectes vecteurs, mais non reconnus, et où des maladies zoonotiques négligées surviennent. Une surveillance entomologique approfondie au niveau de la communauté est donc la clé pour prédire le potentiel de propagation des maladies dans des scénarios de forêt vierge mélangée à des habitats anthropiques. Nous suggérons que les changements dans la qualité des forêts soient également pris en compte lors de l’évaluation du risque de propagation de maladies transmises par les arthropodes.

Keywords: Diptera; Panama; abondance; abundance; diptères; disease emergence; disturbance; diversity; diversité; dérangement; forêt tropicale humide; stratification verticale; tropical rainforest; vecteur; vector; vertical stratification; émergence de la maladie.

Publication types

  • Research Support, Non-U.S. Gov't
  • Research Support, U.S. Gov't, Non-P.H.S.

MeSH terms

  • Animals
  • Ceratopogonidae / physiology*
  • Culicidae / physiology*
  • Insect Vectors / physiology*
  • Mosquito Vectors / physiology
  • Panama
  • Population Density
  • Psychodidae / physiology*
  • Rainforest*