The potential influence of genome-wide adaptive divergence on conservation translocation outcome in an isolated greater sage-grouse population

Conserv Biol. 2024 Apr 2:e14254. doi: 10.1111/cobi.14254. Online ahead of print.

Abstract

Conservation translocations are an important conservation tool commonly employed to augment declining or reestablish extirpated populations. One goal of augmentation is to increase genetic diversity and reduce the risk of inbreeding depression (i.e., genetic rescue). However, introducing individuals from significantly diverged populations risks disrupting coadapted traits and reducing local fitness (i.e., outbreeding depression). Genetic data are increasingly more accessible for wildlife species and can provide unique insight regarding the presence and retention of introduced genetic variation from augmentation as an indicator of effectiveness and adaptive similarity as an indicator of source and recipient population suitability. We used 2 genetic data sets to evaluate augmentation of isolated populations of greater sage-grouse (Centrocercus urophasianus) in the northwestern region of the species range (Washington, USA) and to retrospectively evaluate adaptive divergence among source and recipient populations. We developed 2 statistical models for microsatellite data to evaluate augmentation outcomes. We used one model to predict genetic diversity after augmentation and compared these predictions with observations of genetic change. We used the second model to quantify the amount of observed reproduction attributed to transplants (proof of population integration). We also characterized genome-wide adaptive divergence among source and recipient populations. Observed genetic diversity (HO = 0.65) was higher in the recipient population than predicted had no augmentation occurred (HO = 0.58) but less than what was predicted by our model (HO = 0.75). The amount of shared genetic variation between the 2 geographically isolated resident populations increased, which is evidence of periodic gene flow previously assumed to be rare. Among candidate adaptive genes associated with elevated fixation index (FST) (143 genes) or local environmental variables (97 and 157 genes for each genotype-environment association method, respectively), we found clusters of genes with related functions that may influence the ability of transplants to use local resources and navigate unfamiliar environments and their reproductive potential, all possible reasons for low genetic retention from augmentation.

Influencia potencial de la divergencia adaptativa a nivel genoma sobre el resultado de la reubicación para conservación en una población aislada de urogallo mayor Resumen Las reubicaciones para conservación son una herramienta importante que se usa con frecuencia para aumentar las poblaciones en declinación o reestablecer las poblaciones erradicadas. Una de las metas de este aumento es incrementar la diversidad genética y reducir el riesgo de depresión endogámica (es decir, rescate genético). Sin embargo, la introducción de individuos de una población con divergencia significativa puede perturbar los rasgos coadaptados y reducir la aptitud local (es decir, depresión exogámica). La información genética es cada vez más accesible para las especies silvestres y puede proporcionar conocimiento único con respecto a la presencia y retención de la variación genética introducida a partir del aumento como un indicador de eficiencia y las similitudes adaptativas como un indicador de la idoneidad de la población de origen y la receptora. Usamos dos conjuntos de datos genéticos para evaluar el aumento de las poblaciones aisladas del urogallo mayor (Centrocercus urophasianus) en la región noroeste de la distribución de la especie (Washington, EUA) y para evaluar de forma retrospectiva la divergencia adaptativa entre la población de origen y la receptora. Desarrollamos dos modelos estadísticos para los datos microsatelitales para así evaluar los resultados del aumento. Usamos un modelo para predecir la diversidad genética después del aumento y comparamos estas predicciones con observaciones del cambio genético. Usamos el segundo modelo para cuantificar el aumento de la reproducción observada atribuida a las reubicaciones (evidencia de la integración poblacional). También caracterizamos la divergencia adaptativa a nivel genoma entre la población de origen y la población receptora. La diversidad genética observada (HO = 0.65) fue mayor de lo que se predijo en la población receptora de no haber ocurrido el aumento (HO = 0.58) pero menor de lo que se predijo en nuestro modelo (HO = 0.75). El aumento de la variación genética compartida entre las dos poblaciones residentes geográficamente aisladas incrementó, lo cual es evidencia de un flujo génico periódico que antes se supuso casi no ocurría. Entre los genes adaptativos candidatos asociados a una FST elevada (143 genes) o a variables ambientales locales (97 y 157 genes para cada método de asociación entre el ambiente y el genotipo, respectivamente) encontramos grupos de genes con funciones relacionadas que pueden influir sobre la habilidad de cada reubicación para usar recursos locales y navegar ambientes desconocidos y su potencial reproductivo, todas posibles razones para la baja retención genética en el aumento.

【摘要】保护性迁移是一项重要的保护工具, 通常用于帮助已衰退或灭绝后重建的种群进行增殖。增殖的目的之一是增加遗传多样性, 降低近交衰退的风险(即遗传拯救)。然而, 从明显分化的种群中引入个体有可能破坏共同适应性状, 降低局部适合度(即远交衰退)。野生动物的遗传数据已越来越容易获取, 这些数据可以提供独特的见解, 如了解通过增殖引入的遗传变异的存在和保留情况以指示有效性, 了解适应性相似性以指示源种群和迁入种群之间是否合适。我们利用两组遗传数据来评估艾草松鸡(Centrocercus urophasianus)分布区西北部(美国华盛顿州)的孤立种群的增殖情况, 并回顾性地评估了源种群和迁入种群之间的适应性分化。我们为微卫星数据开发了两个统计模型来评估增殖结果。我们使用一个模型预测增殖后的遗传多样性, 并将预测结果与观测到的遗传变化进行比较。我们使用第二个模型来量化观测到的迁入带来的繁殖量(证明发生种群融合)。我们还描述了源种群和迁入种群之间的全基因组适应性分化情况。观测到的迁入种群遗传多样性(HO = 0.65)高于未发生增殖的预测值(HO = 0.58), 但低于我们的模型预测值(HO = 0.75)。两个地理上隔离的种群之间共享遗传变异增加, 证明存在以往被认为十分少见的周期性基因流。在与FST升高(143个基因)或当地环境变量(每种基因型‐环境关联方法分别有97个和157个基因)相关的候选适应性基因中, 我们发现了可能会影响迁入个体利用当地资源和适应陌生环境的能力及其繁殖潜力的相关基因, 这些都可能是迁入个体基因保留率低的原因。【翻译:胡怡思;审校:聂永刚】.

Keywords: adaptive divergence; conservation genetics; conservation translocation; divergencia adaptativa; genetic monitoring; genética de la conservación; monitoreo genético; reubicación de conservación; sage‐grouse; urogallo mayor; 保护性迁移; 保护性遗传学; 艾草松鸡; 适应性分化; 遗传监测.