The influence of childhood emotional neglect experience on brain dynamic functional connectivity in young adults

Eur J Psychotraumatol. 2023;14(2):2258723. doi: 10.1080/20008066.2023.2258723. Epub 2023 Sep 22.

Abstract

Background: Childhood emotional neglect (CEN) confers a great risk for developing multiple psychiatric disorders; however, the neural basis for this association remains unknown. Using a dynamic functional connectivity approach, this study aimed to examine the effects of CEN experience on functional brain networks in young adults.Method: In total, 21 healthy young adults with CEN experience and 26 without childhood trauma experience were recruited. The childhood trauma experience was assessed using the childhood trauma questionnaire (CTQ), and eligible participants underwent resting-state functional MRI. Sliding windows and k-means clustering were used to identify temporal features of large-scale functional connectivity states (frequency, mean dwell time, and transition numbers).Result: Dynamic analysis revealed two separate connection states: state 1 was more frequent and characterized by extensive weak connections between the brain regions. State 2 was relatively infrequent and characterized by extensive strong connections between the brain regions. Compared to the control group, the CEN group had a longer mean dwell time in state 1 and significantly decreased transition numbers between states 1 and 2.Conclusion: The CEN experience affects the temporal properties of young adults' functional brain connectivity. Young adults with CEN experience tend to be stable in state 1 (extensive weak connections between the brain regions), reducing transitions between states, and reflecting impaired metastability or functional network flexibility.

Antecedentes: La negligencia emocional infantil (CEN por sus siglas en inglés) confiere un alto riesgo de desarrollar múltiples trastornos psiquiátricos; sin embargo, aún se desconoce la base neuronal de esta asociación. Utilizando un enfoque de conectividad funcional dinámica, este estudio tuvo como objetivo examinar los efectos de la experiencia de CEN en las redes cerebrales funcionales en adultos jóvenes.

Método: En total, se reclutaron 21 adultos jóvenes sanos con experiencias de CEN y 26 sin experiencias de trauma infantil. La experiencia del trauma infantil se evaluó mediante el cuestionario de trauma infantil (CTQ), y los participantes elegibles se sometieron a una resonancia magnética funcional en estado de reposo. Se utilizaron ventanas deslizantes y agrupaciones de k-means para identificar características temporales de estados de conectividad funcional a gran escala (frecuencia, tiempo medio de permanencia y números de transición).

Resultados: El análisis dinámico reveló dos estados de conexión separados: el estado 1 era más frecuente y se caracterizaba por conexiones débiles y extensas entre las regiones del cerebro. El estado 2 era relativamente poco frecuente y se caracterizaba por conexiones fuertes y extensas entre regiones del cerebro. En comparación con el grupo de control, el grupo CEN tuvo un tiempo medio de permanencia más largo en el estado 1 y una disminución significativa en el número de transiciones entre los estados 1 y 2.

Conclusión: La experiencia de CEN afecta las propiedades temporales de la conectividad cerebral funcional de los adultos jóvenes. Los adultos jóvenes con experiencia CEN tienden a ser estables en el estado 1 (conexiones débiles extensas entre las regiones del cerebro), reduciendo las transiciones entre estados, y reflejando una metaestabilidad o la flexibilidad funcional de la red deteriorada.

背景: 童年期情感忽视(CEN)对多种精神疾病的发展造成了巨大风险;然而,这种关联的神经基础仍然未知。本研究采用动态功能连接方法,旨在研究CEN经历对年轻成年人大脑功能网络的影响。

方法: 总共招募了21名有CEN经历和26名没有童年期创伤经历的健康年轻人。童年创伤经历使用童年创伤问卷(CTQ)进行评估,符合条件的参与者接受静息态功能磁共振检查。使用滑动窗和K-均值聚类法识别大规模功能连接状态的时间特征(频率、平均停留时间和状态转换次数)。

结果: 动态分析揭示了两个独立的连接状态:状态1比较频繁,以脑区间广泛的弱连接为特征。而状态2相对不频繁,其特点是脑区间广泛的强连接。与对照组相比,CEN组在状态1中的平均停留时间更长,且在状态1和状态2间的转换次数明显减少。

结论: CEN经历影响了年轻人大脑功能连接的时间属性。有CEN经历的年轻人往往稳定地停留在状态1(脑区间广泛的弱连接),减少了状态间的转换,反映出亚稳态性或功能网络的灵活性的降低。

Keywords: Brain flexibility; Childhood emotional neglect; Dynamic functional connectivity; Metastability; Negligencia emocional infantil; Young adults; adultos jóvenes; conectividad funcional dinámica; flexibilidad cerebral; metaestabilidad; 亚稳态性; 动态功能连接; 大脑灵活性; 年轻成年人; 童年期情感忽视.

Plain language summary

We focus solely on the childhood emotional neglect experience and its long-term effects on brain function.Eligible participants with and without childhood emotional neglect were identified through a large-scale screen among young adults.The results found childhood emotional neglect experiences have a long-term impact on brain flexibility.

MeSH terms

  • Adverse Childhood Experiences*
  • Brain / diagnostic imaging
  • Health Status
  • Humans
  • Mental Disorders*
  • Young Adult