Reproductive phenologies of phyllostomid bat populations and ensembles from lowland Amazonia

J Mammal. 2023 Mar 31;104(4):752-769. doi: 10.1093/jmammal/gyad032. eCollection 2023 Aug 1.

Abstract

Natural selection should favor individuals that synchronize energy-demanding aspects of reproductive activity with periods of high resource abundance and predictability, leading to seasonal patterns of reproduction at the population level. Nonetheless, few studies-especially those on bats in the Neotropics-have used rigorous quantitative criteria to distinguish among phenological patterns for different populations from the same habitat or for the same species in different habitats. To explore such issues, we quantified annual patterns of reproduction in male and in female bats from lowland Amazonia (environs of Iquitos, Peru), and did so at the level of populations and ensembles. Five species exhibited unimodal patterns including Artibeus obscurus, A. planirostris, Carollia benkeithi, Phyllostomus hastatus, and Rhinophylla pumilio. Two species (A. lituratus and Glossophaga soricina) evinced bimodal patterns with reproductive peaks separated by patterns of inactivity, whereas four species (C. brevicauda, C. perspicillata, Sturnira lilium, and S. tildae) evinced a bimodal pattern in which peaks in activity occur in tandem, with the first peak generally markedly higher than the second peak. Frugivore, gleaning animalivore, and nectarivore ensembles exhibited bimodal, unimodal, and bimodal reproductive phenologies, respectively. Nonetheless, interannual variation in phenology (i.e., the monthly timing of peaks within a season rather than the number of peaks per year) characterized four (A. obscurus, C. brevicauda, C. perspicillata, and S. lilium) of the eight species and each of the three ensembles (frugivores, gleaning animalivores, and nectarivores) with adequate sampling. Regardless of interspecific variation in strategies, the phenology of reproduction enhances the likelihood that parturition and recruitment of young into the population occurs during the wet season, the period of likely highest resource abundance. Based on a comparison of our results with those from other well-studied bat populations, four species did not exhibit geographic variation in reproductive phenologies (A. obscurus, G. soricina, C. brevicauda, and R. pumilio), whereas three species evinced such geographic variation (A. lituratus, A. planirostris, and C. perspicillata). Climate change will likely alter the seasons and extents of propitious times for reproductive activities, as well as the reliability of proximate cues for initiating reproduction, compromising current reproductive strategies and leading to altered phenological patterns of reproduction or reproductive success, possibly resulting in local extinction of some species.

La selección natural debería favorecer a individuos que sincronicen aspectos de alta demanda de energía en su actividad reproductiva con períodos de alta abundancia y previsibilidad de recursos, lo que conduciría a patrones estacionales de reproducción a nivel poblacional. No obstante, pocos estudios, especialmente estudios sobre murciélagos en el Neotrópico, han utilizado criterios cuantitativos rigurosos para distinguir entre patrones fenológicos ya sea para diferentes poblaciones dentro del mismo hábitat o para la misma especie en diferentes hábitats. Para explorar este tema, cuantificamos los patrones anuales de reproducción de murciélagos machos (porcentaje de la población con testículos escrotales) y hembras (porcentaje de la población embarazada o lactante) en regiones bajas de la Amazonía (alrededores de Iquitos, Perú) a nivel de poblaciones y de ensamblajes. Cinco especies exhibieron patrones unimodales, incluidos Artibeus obscurus, Artibeus planirostris, Carollia benkeithi, Phyllostomus hastatus, y Rhinophylla pumilio. Dos especies (Artibeus lituratus y Glossophaga soricina) mostraron patrones bimodales, con picos reproductivos separados por patrones de inactividad, mientras que cuatro especies (Carollia brevicauda, Carollia perspicillata, Sturnira lilium, y Sturnira tildae) mostraron un patrón bimodal en el que los picos de actividad ocurren en tándem, con un primer pico considerablemente más alto que el segundo. Los grupos de frugívoros, animalívoros y nectarívoros exhibieron fenologías reproductivas bimodales, unimodales y bimodales respectivamente. No obstante, la variación interanual en la fenología (es decir, el mes dentro de una temporada en que ocurren los picos en lugar del número de picos por año) caracterizó a cuatro (A. obscurus, C. brevicauda, C. perspicillata y S. lilium) de las ocho especies y cada uno de los tres ensamblajes (frugívoros, animalívoros y nectarívoros) con un tamaño de muestra adecuado. Independientemente de la variación en las estrategias, la fenología en la reproducción aumenta la probabilidad de que el parto y el reclutamiento de crías en la población ocurran en la estación húmeda, el período de mayor abundancia de recursos. Cuando comparamos nuestros resultados con los de otras poblaciones de murciélagos mejor estudiadas, cuatro especies no mostraron variación geográfica en sus estrategias reproductivas (A. obscurus, G. soricina, C. brevicauda y R. pumilio), mientras que tres especies si mostraron esta variación geográfica (A. lituratus, A. planirostris y C. perspicillata). Es probable que el cambio climático altere las estaciones y la duración de los periodos propicios para el desarrollo de actividades reproductivas de alta demanda de energía, así como la regularidad de las señales activantes para iniciar la actividad reproductiva, comprometiendo las estrategias reproductivas actuales y conllevando a patrones fenológicos de reproducción alterados, lo que para algunas especies podría resultar en extinciones locales.

Keywords: Phyllostomidae; bimodal reproductive strategy; breeding season; climate change; frugivores; gleaning animalivores; global change biology; lactation; nectarivores; unimodal reproductive strategy.