Male Bowhead Whale Reproductive Histories Inferred from Baleen Testosterone and Stable Isotopes

Integr Org Biol. 2022 May 4;4(1):obac014. doi: 10.1093/iob/obac014. eCollection 2022.

Abstract
in English, Corsican, Danish, Spanish

Male mammals of seasonally reproducing species typically have annual testosterone (T) cycles, with T usually peaking during the breeding season, but occurrence of such cycles in male mysticete whales has been difficult to confirm. Baleen, a keratinized filter-feeding apparatus of mysticetes, incorporates hormones as it grows, such that a single baleen plate can record years of endocrine history with sufficient temporal resolution to discern seasonal patterns. We analyzed patterns of T every 2 cm across the full length of baleen plates from nine male bowhead whales (Balaena mysticetus) to investigate occurrence and regularity of T cycles and potential inferences about timing of breeding season, sexual maturation, and reproductive senescence. Baleen specimens ranged from 181-330 cm in length, representing an estimated 11 years (smallest whale) to 22 years (largest whale) of continuous baleen growth, as indicated by annual cycles in stable isotopes. All baleen specimens contained regularly spaced areas of high T content (T peaks) confirmed by time series analysis to be cyclic, with periods matching annual stable isotope cycles of the same individuals. In 8 of the 9 whales, T peaks preceded putative summer isotope peaks by a mean of 2.8 months, suggesting a mating season in late winter / early spring. The only exception to this pattern was the smallest and youngest male, which had T peaks synchronous with isotope peaks. This smallest, youngest whale also did not have T peaks in the first half of the plate, suggesting initiation of T cycling during the period of baleen growth. Linear mixed effect models suggest that whale age influences T concentrations, with the two largest and oldest males exhibiting a dramatic decline in T peak concentration across the period of baleen growth. Overall, these patterns are consistent with onset of sexual maturity in younger males and possible reproductive senescence in older males. We conclude that adult male bowheads undergo annual T cycles, and that analyses of T in baleen may enable investigation of reproductive seasonality, timing of the breeding season, and life history of male whales.

ᐊᑎᖓ:

ᐊᖑᑏ ᐊᕐᕕᑦ ᐆᒪᔪᓕᐅᒃᑲᓂᓂᕐᒧᑦ ᐱᖅᑯᓯᑐᖃᖏᑦ ᓱᖅᑲᓂᑦ testosterone ᐊᒻᒪ stable isotopes

ᓇᓗᓇᐃᖅᓯᒪᓪᓚᕆᖏᑦᑐᑦ

ᐊᖑᑎᑦ ᐆᒪᔪᐃᑦ ᐊᕐᕌᒍ ᐃᓗᐊᓂ ᐆᒪᔪᓕᐅᒃᑲᓐᓂᖃᑦᑕᖅᑐᑦ ᐆᒪᔪᐃᑦ ᐊᕐᕌᒍᑕᒫᑦ ᐱᑕᖃᖅᓕᖅᐸᑦᑐᑦ testosterone ᐅᑎᖅᑕᖃᑦᑕᕐᓂᖏᑦ, testosterone ᖁᕝᕙᓯᓕᖃᑦᑕᖅᑐᑎ ᓄᓕᐊᓕᖅᑎᓪᓗᒋᑦ, ᑭᓯᐊᓂ ᓴᖅᑭᖃᑦᑕᕐᓂᖏᑦ ᐅᑎᖅᑕᖃᑦᑕᖅᑐᓂ ᐊᖑᑎᓂᑦ ᐊᕐᕕᓂᑦ ᐱᒡᒐᓇᖅᓯᒪᔪᖅ ᓇᓗᓇᐃᕐᓗᒍ.. Baleen, ᓂᕆᔾᔪᑎᖏᑦ ᓱᖅᑲᓕᓐᓂ ᕿᓚᓗᒐᕐᓂᑦ, ᐱᖃᓯᐅᔾᔨᔪᑦ hormones ᐱᕈᖅᐸᓪᓕᐊᑎᓪᓗᒍ, ᐊᑕᐅᓯᑐᐃᓐᓇᖅ ᓱᖅᑲᖅ ᓇᓗᓇᐃᖅᓯᔪᓐᓇᖅᑐᑦ ᐊᕐᕌᒍᒐᓚᓐᓂᑦ hormone ᐱᖅᑯᓯᑐᖃᖏᓐᓂ ᓈᒻᒪᓐᓂᖃᖅᑐᑎ ᖃᐅᔨᓴᕈᑎᒋᓪᓗᒍ ᐊᕐᕌᒍ ᐃᓗᐊᓂ ᖃᓄᐃᓕᖓᖃᑦᑕᕐᓂᖏᓐᓄᑦ. ᖃᐅᔨᓴᓚᐅᖅᑕᕗᑦ ᖃᓄᐃᓕᖓᖃᑦᑕᕐᓂᖏᑦ testosterone ᐅᑯᓇᓂᑕᒫᖅ 2 cm ᑕᑭᓂᖓᓄ ᐊᖑᑎᓂᑦ ᖁᓕᐅᖏᒑᖅᑐᓂᑦ ᐊᕐᕕᓂᑦ (Balaena mysticetus) ᖃᐅᔨᓴᕐᓗᒍ ᓴᖅᑭᖃᑦᑕᕐᓂᖏᑦ ᐊᒻᒪ ᓴᖅᑭᖃᑦᑕᕋᔪᓐᓂᖏᑦ testosterone ᐅᑎᖅᑕᕐᓂᖏᑦ ᐊᒻᒪ ᖃᓄᐃᓕᖃᖅᑎᑦᑎᔪᓐᓇᕐᓂᖏᑦ ᖃᖓᒃᑰᓂᖓᓄ ᓄᓕᐊᖃᑦᑕᑎᓪᓗᒋᑦ, ᐆᒪᔪᓕᐅᕈᓐᓇᕐᓗᑎ ᐱᕈᕐᓂᖏᑦ, ᐊᒻᒪ ᐆᒪᔪᓕᐅᒃᑲᓂᓂᕐᒧᑦ ᐊᕐᕌᒍᖃᓕᖅᐸᓪᓕᐊᓂᖏᑦ. ᓱᖅᑲᖏᓐᓂ ᐊᑯᓐᓂᖏᓐᓂ ᐱᒋᐊᖅᑐᑎ 181-330 cm ᑕᑭᓂᖏᑦ, ᑭᒡᒐᖅᑐᐃᔪᑦ ᒥᔅᓴᐅᓴᑦᑕᐅᓯᒪᔪᑦ 11 ᐊᕐᕌᒍᐃᑦ (ᒥᑭᓛᖅ ᐊᕐᕕᒃ) ᑎᑭᑦᑐᒍ 22 ᐊᕐᕌᒍᓄᑦ (ᐊᖏᓛᑦ ᐊᕐᕖᑦ) ᓱᖅᑲᖏᑦ ᐱᕈᖅᐸᓪᓕᐊᖏᓐᓇᖅᑐᑦ, ᓇᓗᓇᐃᖅᑕᐅᓯᒪᔪᑦ ᐊᕐᕌᒍᑕᒫᑦ ᐅᑎᖅᑕᖃᑦᑕᕐᓂᖏᓐᓄᑦ stable isotopes. ᐊᑕᖏᖅᑐᒋᑦ ᓱᖅᑲᐃᑦ ᐃᓗᐊᓃᑎᑕᐅᔪᑦ ᐊᑯᓕᕇᖅᑐᑎᑦ ᖃᖓᒃᑰᖃᑦᑕᕐᓂᖏᓐᓄᑦ testosterone ᐅᑎᖅᑕᖃᑦᑕᕐᓂᖏᑦ ᖃᖓᒃᑰᓂᖏᑦ ᒪᓕᓐᓂᖃᖅᑐᑎ ᐊᕐᕌᒍᑕᒫᑦ ᐱᕈᕐᓂᖏᓐᓄᑦ. ᑎᓴᒪᐅᔪᑦ ᖁᓕᐅᖏᒑᖅᑐᓂᑦ ᐊᕐᕕᑦ, testosterone ᖁᕝᕙᕆᐊᖃᑦᑕᖅᑐᑦ ᐊᐅᔭᕈᓐᓂᐊᓕᖅᑎᓪᓗᒍ isotope ᖁᕝᕙᕆᐊᖅᑐᑎ ᐊᑐᖅᑕᐅᒐᔪᑦᑐᑦ 2.8 ᑕᖅᑮᑦ, ᓇᓗᓇᐃᖅᓯᔪᖅ ᓄᓕᐊᕐᓂᐅᔪᑦ ᐅᑭᐅᒃᑯᑦ ᓄᖑᖏᓐᓂ / ᐅᐱᕐᖔᕋᑖᒥ. ᑭᓯᐊᓂᓕ ᑕᕝᕙᓂ ᐊᑐᖅᑕᐅᕙᑦᑐᓂᑦ ᒥᑭᓛᖑᓚᐅᖅᑐᖅ ᐊᒻᒪ ᒪᒃᑯᓛᖑᓪᓗᓂ ᐊᖑᑎ, ᐱᑕᖃᓚᐅᖏᑦᑐᑦ testosterone ᖁᕝᕙᕆᐊᕐᓂᖏᓐᓂ ᓯᕗᓪᓕᖅᐹᖓᓂ ᓇᑉᐸᖓᓂ ᓱᖅᑲᖓ, ᓇᓗᓇᐃᖅᓯᓂᖃᖅᑐᑦ ᐱᒋᐊᖅᑎᑕᐅᓂᖓ testosterone ᐅᑎᖅᑕᖃᑦᑕᕐᓂᖓ ᓱᖅᑲᖏᑦ ᐱᕈᖅᐸᓪᓕᐊᑎᓪᓗᒋᑦ. ᑭᓪᓕᓯᓂᐊᖅᑕᐅᓯᒪᔪᑦ ᖃᐅᔨᓴᖅᑕᐅᓂᖏᑦ ᓇᓗᓇᐃᖅᓯᔪᑦ ᐊᕐᕖᑦ ᐊᕐᕌᒍᖏᑦ ᐊᔭᐅᖅᓯᒋᐊᕐᓂᖃᖅᑐᑦ testosterone ᐱᑕᖃᕐᓂᖏᓐᓄᑦ, ᒪᕐᕉᒃ ᐊᖏᓛᒃ ᐊᒻᒪ ᐃᓐᓇᐅᓛᒃ ᐊᖑᑏᒃ ᑕᑯᔅᓴᐅᑎᑦᑎᔪᑦ ᐊᖏᔪᒥᑦ ᐊᑦᑎᓪᓕᒋᐊᖅᑐᓂᑦ testosterone ᐱᑕᖃᕐᓂᖏᓐᑦ ᐊᑯᓂᐅᓂᖓᓄ ᓱᖅᑲᖏ ᐱᕈᕐᓂᖏᓐᓄᑦ. ᐊᑕᖏᓕᒫᖅᑐᒍ, ᑖᒃᑯᐊ ᖃᓄᐃᓘᖃᑦᑕᕐᓂᖏᑦ ᒪᓕᓐᓂᖃᖅᑐᑦ ᓇᕝᕕᖏᓐᓂ ᓄᓕᐊᕈᓐᓇᓯᓪᓗᑎ ᐊᕐᕌᒍᑭᓐᓂᖅᓴᓂᑦ ᐊᖑᑎᓂᑦ ᐊᒻᒪ ᐆᒪᔪᓕᐅᒃᑲᓐᓂᕈᓐᓇᖅᓯᓗᑎ ᐊᕐᕌᒍᖏᑎᒍᑦ ᐊᕐᕌᒍᖃᕐᓂᖅᓴᐅᔪᓂᑦ ᐊᖑᑎᓂᑦ. ᓄᖅᑲᐅᓯᖅᑐᒍᑦ ᑖᒃᑯᐊ ᐊᖑᑏᑦ ᐊᕐᕖᑦ ᐊᕐᕌᒍᑕᒫᑦ testosterone ᐅᑎᖅᑕᖃᑦᑕᖅᑐᑦ, ᐊᒻᒪ ᑖᒃᑯᐊ ᖃᐅᔨᓴᐃᓂᐅᔪᑦ testosterone ᓱᖅᑲᖏᓐᓂ ᖃᐅᔨᓴᕈᓐᓇᑎᑦᑎᓂᐊᖅᑐᑦ ᐆᒪᔪᓕᐅᒃᑲᓂᕐᓂᖏᓐᓄᑦ ᐊᕐᕌᒍ ᐃᓗᐊᓂ, ᖃᖓᒃᑰᓂᖓ ᐆᒪᔪᓕᐅᕐᓂᐅᔪᑦ ᐊᕐᕌᒍ ᐃᓗᐊᓂ, ᐊᒻᒪ ᐆᒪᓂᖏᓐᓄᑦ ᐱᑯᓯᑐᖃᖏᑦ ᐊᖑᑏᑦ ᐊᕐᕖᑦ.

Hanner af pattedyr med faste sæsoner for reproduktion har typisk årlige testosteron (T) cyklusser, hvor T normalt topper i ynglesæsonen. Forekomsten af ​​sådanne cyklusser har dog været vanskelig at bekræfte hos bardehvaler. Barder som er et keratiniseret filtreringsapparat hos bardehvaler, indlagrer hormoner efterhånden som barderne vokser, således at en enkelt barde kan indeholde mange års endokrin historie med en tidsmæssig opløsning som er tilstrækkelig til at skelne sæsonbestemte mønstre. Vi analyserede mønstre og cyklusser af T for hver 2 cm på tværs af den fulde længde af barder fra ni grønlandshvaler (Balaena mysticetus). Formålet var at observere tidspunktet for ynglesæsonen, alder ved kønsmodenhed og eventuel reproduktiv senilitet. Barde prøverne varierede fra 181 til 330 cm i længden, hvilket repræsenterer omtrentlige aldre mellem 11 år (mindste hval) og 22 år (største hval) med kontinuerlig bardevækst, som observeret i de årlige cyklusser i stabile isotoper. Alle barde-prøverne indeholdt regelmæssigt adskilte områder med højt T-indhold (T-toppe), bekræftet af tidsserieanalyser som værende cykliske, med perioder, der matchede årlige stabile isotopcyklusser for de samme individer. Hos otte af de ni hvaler gik T-toppene forud for formodede sommerisotop-toppe med et gennemsnit på 2,8 måneder, hvilket tyder på en parringssæson sidst på vinteren/det tidlige forår. Den eneste undtagelse fra dette mønster var den mindste og yngste han, som havde T-toppe synkront med isotoptoppene. Denne mindste, yngste hval havde heller ikke T-toppe i den første halvdel af barden, hvilket tyder på initiering af T-cyklus i perioden med barde-vækst. Lineære effekt modeller tyder på, at hvalens alder påvirker T-koncentrationerne, hvor de to største og ældste hanner udviser et dramatisk fald i T-top koncentrationen i hele perioden med bardevækst. Generelt er disse mønstre i overensstemmelse med begyndende seksuel modenhed hos yngre hanner og mulig reproduktiv senilitet hos ældre hanner. Vi konkluderer, at voksne grønlandshvaler gennemgår årlige T-cyklusser, og at analyser af T i barder kan bruges til at undersøge sæsonen for reproduktionen, tidspunktet for parringerne og han-hvalernes generelle livshistorie.

Los individuos macho en especies de mamíferos que se reproducen estacionalmente suelen presentar ciclos anuales de testosterona (T), la cual usualmente alcanza un pico de concentración durante la temporada de reproducción. La ocurrencia de dichos ciclos anuales no ha sido evidenciada en los misticetos. Las barbas, estructuras queratinizadas que conforman el aparato de filtración de los misticetos, incorporan hormonas a medida que crecen. De esto resulta que en cada barba de un individuo existe un registro continuo de su historia endócrina que puede abarcar años, y presentar suficiente resolución temporal para discernir patrones estacionales. En este trabajo analizamos los patrones de T cada 2 cm a lo largo de las barbas de nueve individuos machos de ballenas de Groenlandia (Balaena mysticetus) e investigamos la ocurrencia y regularidad de los ciclos de T para inferir sobre la temporalidad de reproducción, la madurez sexual y la senescencia reproductiva. Las muestras de barbas utilizadas en este estudio oscilaron entre 181 y 330 cm de longitud, representando un registro continuo que abarca aproximadamente 11 años (para la ballena más pequeña) y 22 años (para la ballena más grande), según los ciclos anuales en isótopos estables observados. Todos los especímenes de barbas mostraron áreas regularmente espaciadas con alto contenido de T (picos de T), confirmados como cíclicos mediante un análisis de series de tiempo, y presentan períodos que coinciden con los ciclos anuales de isótopos estables para los mismos individuos. En ocho de las nueve ballenas, los picos de T precedieron a los supuestos picos de isótopos de verano en una media de 2,8 meses. Esto sugiere que la temporada de apareamiento ocurre hacia fines del invierno o principios de la primavera. Una excepción para este patrón fue lo estimado para el macho más pequeño y más joven, en el cual los picos de T fueron sincrónicos con los picos de isótopos. Este individuo, el más pequeño y joven, tampoco presentó picos de T en la primera mitad de la barba, lo que sugiere que el inicio de los ciclos de T ocurrió durante el período que abarca el crecimiento de la barba. Los modelos lineales mixtos indican que la edad de las ballenas influye en las concentraciones de T, observándose una marcada disminución en la concentración máxima de T durante el período de crecimiento de las barbas en los dos individuos machos de mayor tamaño y edad. En general, estos patrones son consistentes con el inicio de la madurez sexual en los machos más jóvenes y posiblemente con la senescencia reproductiva en los machos de mayor edad. Concluimos que los machos adultos de ballenas de Groenlandia presentan ciclos anuales de T, y que los análisis de T en las barbas permiten la investigación de la estacionalidad reproductiva, el momento de la temporada de reproducción y la historia de vida de las ballenas macho.