Anopheles drivers of persisting malaria transmission in Guna Yala, Panamá: an operational investigation

Malar J. 2021 Nov 24;20(1):443. doi: 10.1186/s12936-021-03972-z.

Abstract

Background: Though most of Panamá is free from malaria, localized foci of transmission persist, including in the Guna Yala region. Government-led entomological surveillance using an entomological surveillance planning tool (ESPT) sought to answer programmatically-relevant questions that would enhance the understanding of both local entomological drivers of transmission and gaps in protection that result in persisting malaria transmission to guide local vector control decision-making.

Methods: The ESPT was used to design a sampling plan centered around the collection of minimum essential indicators to investigate the relevance of LLINs and IRS in the communities of Permé and Puerto Obaldía, Guna Yala, as well as to pinpoint any remaining spaces and times where humans are exposed to Anopheles bites (gaps in protection). Adult Anopheles were collected at three time points via human landing catches (HLCs), CDC Light Traps (LT), and pyrethrum spray catches (PSCs) during the rainy and dry seasons. Mosquitoes were identified to species via molecular methods. Insecticide susceptibility testing of the main vector species to fenitrothion was conducted.

Results: In total, 7537 adult Anopheles were collected from both sites. Of the 493 specimens molecularly confirmed to species, two thirds (n = 340) were identified as Nyssorhynchus albimanus, followed by Anopheles aquasalis. Overall Anopheles human biting rates (HBRs) were higher outdoors than indoors, and were higher in Permé than in Puerto Obaldía: nightly outdoor HBR ranged from 2.71 bites per person per night (bpn) (Puerto Obaldía), to 221.00 bpn (Permé), whereas indoor nightly HBR ranged from 0.70 bpn (Puerto Obaldía) to 81.90 bpn (Permé). Generally, peak biting occurred during the early evening. The CDC LT trap yields were significantly lower than that of HLCs and this collection method was dropped after the first collection. Pyrethrum spray catches resulted in only three indoor resting Anopheles collected. Insecticide resistance (IR) of Ny. albimanus to fenitrothion was confirmed, with only 65.5% mortality at the diagnostic time.

Conclusion: The early evening exophagic behaviour of Anopheles vectors, the absence of indoor resting behaviours, and the presence of resistance to the primary intervention insecticide demonstrate limitations of the current malaria strategy, including indoor residual spraying (IRS) and long-lasting insecticidal nets (LLINs), and point to both gaps in protection and to the drivers of persisting malaria transmission in Guna Yala. These findings highlight the need for continued and directed entomological surveillance, based on programmatic questions, that generates entomological evidence to inform an adaptive malaria elimination strategy.

Resumen: ANTECEDENTES: Aunque la mayor parte de Panamá está libre de malaria, aun persisten focos de transmisión localizados, dentro de ellos la región de Guna Yala. La vigilancia entomológica liderada por el gobierno utilizando la Herramienta de Planificación de Vigilancia Entomológica (HPVE), tuvo como objetivo responder a preguntas programáticas relevantes para lograr una mejor comprensión de los factores entomológicos de transmisión locales y las brechas en la protección que, repercuten en la transmisión persistente de la malaria para guiar la toma de decisiones de control de vectores. MéTODOS: En las localidades de Permé y Puerto Obaldía dentro de la región de Guna Yala, Panamá, se recolectaron Anopheles adultos en tres intervalos de tiempo fijos utilizando Capturas de Cebo Humano (CCH), Capturas con Trampas de Luz CDC (TL-CDC) y Capturas con Aplicación de Piretroides (CAP) durante las temporadas lluviosas y secas. Los mosquitos fueron identificados a nivel de especie mediante métodos moleculares. Se realizaron pruebas de susceptibilidad al fenitrotión en la especie principal del vector.

Resultados: En total, se recolectaron 7.537 adultos de Anopheles en ambos sitios. De los 493 especímenes con confirmación a nivel de especie, dos tercios (n = 340) fueron identificados como Nyssorhynchus albimanus, seguido de Anopheles aquasalis. En general, las tasas de picadura humanas (TPH)) de Anopheles fueron más altas en exteriores que en interiores, y fueron más altas en Permé que en Puerto Obaldía: la TPH nocturna en el exterior osciló entre 2,71 picaduras por persona por noche (ppn) (Puerto Obaldía) y 221,00 ppn (Permé), mientras que la TPN nocturna en el interior osciló entre 0,70 ppn (Puerto Obaldía) y 81,90 ppn (Permé). Generalmente, el punto más alto de picaduras se produjó durante las primeras horas de la noche. El rendimiento de las trampas de luz CDC fue significativamente más bajo, que el de las CCH. Por lo anterior, la TL CDC fue removida como método de captura después de la primera ronda de colectas. Las CAP dieron como resultado solo tres Anopheles en reposo en interiores recolectados. La resistencia de Ny. albimanus al fenitrotión fue confirmada, con solo 65,5% de mortalidad en el tiempo diagnóstico. CONCLUSIóN: El comportamiento exofágico y vespertino del vector Anopheles, la ausencia de comportamiento de reposo en interiores y la presencia de resistencia al insecticida de intervención primaria, demuestran las limitaciones de la estrategia actual contra la malaria, incluyendo el Rociado Residual Intradomiciliario (RRI) y los Mosquiteros Impregnados con Insecticida de Larga Duración (MTILD) y marcan tanto las brechas en la protección como los factores que promueven la transmisión persistente de la malaria en Guna Yala. Estos hallazgos destacan la necesidad de una vigilancia entomológica continua y dirigida, basada en preguntas programáticas, que genere evidencia entomológica para informar una estrategia adaptativa de eliminación de la malaria.

Keywords: Bionomics; Exophagic; Malaria; Ny. albimanus.

MeSH terms

  • Animals
  • Anopheles / physiology*
  • Female
  • Humans
  • Insecticide Resistance*
  • Insecticide-Treated Bednets / statistics & numerical data*
  • Insecticides / administration & dosage*
  • Malaria / transmission*
  • Male
  • Mosquito Control
  • Mosquito Vectors / physiology*
  • Panama

Substances

  • Insecticides