White-nose syndrome (WNS) is a fungal disease that has caused precipitous declines in several North American bat species, creating an urgent need for conservation. We examined how microclimates and other characteristics of hibernacula have affected bat populations following WNS-associated declines and evaluated whether cooling of warm, little-used hibernacula could benefit bats. During the period following mass mortality (2013-2020), we conducted 191 winter surveys of 25 unmanipulated hibernacula and 6 manipulated hibernacula across Pennsylvania (USA). We joined these data with additional datasets on historical (pre-WNS) bat counts and on the spatial distribution of underground sites. We used generalized linear mixed models and model selection to identify factors affecting bat populations. Winter counts of Myotis lucifugus were higher and increased over time in colder hibernacula (those with midwinter temperatures of 3-6 °C) compared with warmer (7-11 °C) hibernacula. Counts of Eptesicus fuscus, Myotis leibii, and Myotis septentrionalis were likewise higher in colder hibernacula (temperature effects = -0.73 [SE 0.15], -0.51 [0.18], and -0.97 [0.28], respectively). Populations of M. lucifugus and M. septentrionalis increased most over time in hibernacula surrounded by more nearby sites, whereas Eptesicus fuscus counts remained high where they had been high before WNS onset (pre-WNS high count effect = 0.59 [0.22]). Winter counts of M. leibii were higher in hibernacula with high vapor pressure deficits (VPDs) (particularly over 0.1 kPa) compared with sites with lower VPDs (VPD effect = 15.3 [4.6]). Counts of M. lucifugus and E. fuscus also appeared higher where VPD was higher. In contrast, Perimyotis subflavus counts increased over time in relatively warm hibernacula and were unaffected by VPD. Where we manipulated hibernacula, we achieved cooling of on average 2.1 °C. At manipulated hibernacula, counts of M. lucifugus and P. subflavus increased over time (years since manipulation effect = 0.70 [0.28] and 0.51 [0.15], respectively). Further, there were more E. fuscus where cooling was greatest (temperature difference effect = -0.46 [SE 0.11]), and there was some evidence there were more P. subflavus in hibernacula sections that remained warm after manipulation. These data show bats are responding effectively to WNS through habitat selection. In M. lucifugus, M. septentrionalis, and possibly P. subflavus, this response is ongoing, with bats increasingly aggregating at suitable hibernacula, whereas E. fuscus remain in previously favored sites. Our results suggest that cooling warm sites receiving little use by bats is a viable strategy for combating WNS.
El síndrome de nariz blanca (SNB) es una enfermedad fúngica que ha causado declinaciones precipitadas en varias especies de murciélagos norteamericanos, creando una necesidad urgente por conservarlas. Analizamos cómo los microclimas y otras características de los hibernáculos han afectado a las poblaciones de murciélagos después de declinaciones asociadas al SNB y evaluamos si el enfriamiento de hibernáculos cálidos con poco uso podría beneficiar a los murciélagos. Durante el periodo posterior a una mortalidad masiva (2013 - 2020), realizamos 191 censos invernales en 25 hibernáculos sin manipulación y en seis hibernáculos manipulados localizados en Pensilvania (EUA). Juntamos estos datos con conjuntos adicionales de datos de los conteos históricos (previos WNS) de murciélagos y de la distribución espacial de sitios subterráneos. Usamos modelos mixtos lineales generalizados y selección de modelos para identificar los factores que afectan a las poblaciones de murciélagos. Los conteos invernales de Myotis lucifugus fueron más altos e incrementaron con el tiempo en los hibernáculos fríos (aquellos con temperaturas de 3 - 6° C registradas a mitad del invierno) en comparación con los hibernáculos cálidos (7 - 11° C). Los conteos Eptesicus fuscus, M. leibii, y M. septentrionalis fueron igualmente más altos en los hibernáculos fríos (efectos de la temperatura = -0.73 [ES 0.15], -0.51 [0.18], y -0.97 [0.28], respectivamente). Las poblaciones de M. lucifugus y M. septentrionalis fueron las que más incrementaron con el tiempo en los hibernáculos rodeados por más sitios cercanos, mientras que los conteos de E. fuscus permanecieron altos en donde ya habían sido altos antes del comienzo del SNB (el efecto del conteo alto previo al SNB = 0.59 [0.22]). Los conteos invernales de M. leibii fueron más altos en los hibernáculos con altos déficits de presión de vapor (DPV) (particularmente por encima de los 0.1 kPa) en comparación con los sitios con un DPV menor (efecto del VPD = 15.3 [4.6]). Los conteos de M. lucifugus y E. fuscus también fueron más altos en donde el DPV era alto. Al contrario, los conteos de Perimyotis subflavus incrementaron con el tiempo en hibernáculos relativamente cálidos y no se vieron afectados por el DPV. En donde alcanzamos un promedio de enfriamiento de 2.1° C de los hibernáculos, los conteos de M. lucifugus y P. subflavus incrementaron con el tiempo (años desde el efecto de manipulación = 0.70 [0.28] y 0.51 [0.15], respectivamente). Además, encontramos más E. fuscus en donde el enfriamiento fue mayor (efecto de la diferencia en temperatura = −0.46 [ES 0.11]), y hubo algunas evidencias de que había mayor cantidad de P. subflavus en las secciones del hibernáculo que permanecieron cálidas después de la manipulación. Estos datos muestran que los murciélagos están respondiendo efectivamente al SNB mediante la selección de hábitat. En el caso de M. lucifugus, M. septentrionalis y posiblemente P. subflavus, esta respuesta es persistente, con los murciélagos agrupándose cada vez más en hibernáculos adecuados, mientras que E. fuscus permanece en sitios favorecidos previamente. Nuestros resultados sugieren que el enfriamiento de los sitios cálidos que reciben poco uso por parte de los murciélagos es una estrategia viable para combatir al SNB. Enfriamiento de los Hibernáculos de Murciélagos para Mitigar el Síndrome de Nariz Blanca.
白鼻综合征 (white-nose syndrome, WNS) 是一种真菌性疾病, 现已导致北美多个蝙蝠物种数量急剧减少, 迫切需要进行保护。本研究调查了微气候和冬眠洞的其它特征如何影响因WNS发生衰退的蝙蝠种群, 并评估了对温暖且较少使用的冬眠洞降温能否帮助蝙蝠获益。我们在蝙蝠大规模死亡后的一段时间内 (2013-2020年), 对美国宾夕法尼亚州25个未经人为操控的冬眠洞和6个人为操控的冬眠洞进行了191次冬季调查, 并将这些数据与额外的数据集相结合, 包括蝙蝠历史数量统计 (2013年之前) 和地下位点的空间分布数据。接下来, 我们用广义线性混合模型和模型选择的方法确定了影响蝙蝠种群的因素。与温度较高 (7-11°C) 的冬眠洞相比, 较冷的冬眠洞 (冬中温度为3-6°C) 中小棕蝠 (Myotis lucifugus) 冬季的数量更多, 且随时间推移而增加。大棕蝠 (Eptesicus fuscus) 、美东小足蝠 (M. leibii) 和北长耳蝠 (M. septentrionalis) 也在较冷的冬眠洞中数量更多 (温度影响分别为−0.73[标准误为0.15], −0.51[0.18]和−0.97[0.28]) 。随着时间推移, 小棕蝠和北长耳蝠在周围位点较多的冬眠洞中种群增长最多, 而大棕蝠在经历WNS之前就存在较高的种群数量, 之后也维持着较高数量 (WNS前种群数量多的影响为0.59 [0.22]) 。与蒸气压差 (vapor pressure deficits, VPD) 较低的位点相比, 高VPD (特别是超过0.1 kPa) 的冬眠洞中美东小足蝠冬季数量更多 (VPD的影响为15.3 [4.6]) 。小棕蝠和大棕蝠也在高VPD的位点数量更多。相反, 三色蝠 (Perimyotis subflavus) 则在较温暖的冬眠洞中数量随时间推移而增加, 且不受VPD的影响。当我们对冬眠洞平均降温2.1° C时, 小棕蝠和三色蝠的数量随时间推移而增加 (自操控以来年数的影响分别为0.70[0.28]和0.51[0.15]) 。此外, 在降温幅度最大的冬眠洞中出现了更多大棕蝠 (温差影响为−0.46[0.11]), 并且有证据表明, 在人为操控后保持温暖的冬眠洞中出现了更多三色蝠。以上数据表明, 蝙蝠正在通过栖息地选择有效地响应WNS的影响。在小棕蝠、北长耳蝠, 可能还有三色蝠中, 这种响应是持续发生的, 表现为蝙蝠越来越多地聚集在合适的冬眠洞中越冬, 而大棕蝠则倾向于留在以前选择的冬眠洞中。我们的结果表明, 对蝙蝠很少使用的温暖位点进行降温是防治WNS的可行策略。【翻译: 胡 怡思; 审校: 聂永刚】.
Keywords: Eptesicus fuscus; Myotis leibii; Myotis lucifugus; Myotis septentrionalis; Perimyotis subflavus; Pseudogymnoascus destructans; disease ecology; ecología de enfermedades; hibernacula microclimate; microclima de hibernáculos; 三色蝠(Perimyotis subflavus); 假裸囊菌属锈腐病菌(Pseudogymnoascus destructans); 冬眠洞微气候; 北长耳蝠(Myotis septentrionalis); 大棕蝠(Eptesicus fuscus); 小棕蝠(Myotis lucifugus); 疾病生态学; 美东小足蝠(Myotis leibii).
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