Effects of learning and adaptation on population viability

Conserv Biol. 2021 Aug;35(4):1245-1255. doi: 10.1111/cobi.13691. Epub 2021 Jan 27.

Abstract

Cultural adaptation is one means by which conservationists may help populations adapt to threats. A learned behavior may protect an individual from a threat, and the behavior can be transmitted horizontally (within generations) and vertically (between generations), rapidly conferring population-level protection. Although possible in theory, it remains unclear whether such manipulations work in a conservation setting; what conditions are required for them to work; and how they might affect the evolutionary process. We examined models in which a population can adapt through both genetic and cultural mechanisms. Our work was motivated by the invasion of highly toxic cane toads (Rhinella marina) across northern Australia and the resultant declines of endangered northern quolls (Dasyurus hallucatus), which attack and are fatally poisoned by the toxic toads. We examined whether a novel management strategy in which wild quolls are trained to avoid toads can reduce extinction probability. We used a simulation model tailored to quoll life history. Within simulations, individuals were trained and a continuous evolving trait determined innate tendency to attack toads. We applied this model in a population viability setting. The strategy reduced extinction probability only when heritability of innate aversion was low (<20%) and when trained mothers trained >70% of their young to avoid toads. When these conditions were met, genetic adaptation was slower, but rapid cultural adaptation kept the population extant while genetic adaptation was completed. To gain insight into the evolutionary dynamics (in which we saw a transitory peak in cultural adaptation over time), we also developed a simple analytical model of evolutionary dynamics. This model showed that the strength of natural selection declined as the cultural transmission rate increased and that adaptation proceeded only when the rate of cultural transmission was below a critical value determined by the relative levels of protection conferred by genetic versus cultural mechanisms. Together, our models showed that cultural adaptation can play a powerful role in preventing extinction, but that rates of cultural transmission need to be high for this to occur.

La adaptación cultural es un medio mediante el cual los conservacionistas pueden ayudar a las poblaciones a adaptarse a las amenazas. Un comportamiento aprendido puede proteger a un individuo de las amenazas y este comportamiento puede transmitirse horizontalmente (dentro de las generaciones) y verticalmente (entre generaciones), lo que otorga rápidamente una protección a nivel poblacional. Aunque esto es posible en teoría, aún no está claro si dichas manipulaciones funcionan dentro de un escenario de conservación; cuáles son las condiciones requeridas para que funcionen las manipulaciones; y cómo pueden afectar el proceso evolutivo. Examinamos modelos en los cuales una población puede adaptarse tanto con mecanismos genéticos como culturales. Nuestro trabajo estuvo motivado por la invasión de sapos altamente tóxicos (Rhinella marina) en todo el norte de Australia y las declinaciones resultantes de cuoles norteños (Dasyurus hallucatus), los cuales atacan y mueren envenenados por los sapos tóxicos. Analizamos si una estrategia de manejo novedoso en la cual los cuoles silvestres son entrenados para evitar a los sapos puede reducir la probabilidad de extinción. Usamos un modelo de simulación diseñado alrededor de la historia de vida de los cuoles. Dentro de las simulaciones, se entrenó a cuoles individuales y una característica en continua evolución determinó la tendencia innata para atacar a los sapos. Aplicamos este modelo en un escenario de viabilidad poblacional. La estrategia redujo la probabilidad de extinción sólo cuando la heredabilidad de la aversión innata fue baja (<20%) y cuando las madres entrenadas entrenaron a más del 70% de sus crías para evitar a los sapos. Cuando ambas condiciones fueron cumplidas, la adaptación genética fue más lenta pero la adaptación cultural rápida mantuvo a la población vigente mientras se completaba la adaptación genética. Para ganar conocimiento sobre las dinámicas evolutivas (en las cuales vimos un pico transitorio en la adaptación cultural a lo largo del tiempo) también desarrollamos un modelo analítico simple de las dinámicas evolutivas. Este modelo mostró que la fuerza de la selección natural declinó conforme incrementó la tasa de transmisión cultural y que la adaptación procedió solamente cuando la tasa de transmisión cultural estuvo por debajo de un valor crítico determinado por los niveles relativos de protección otorgados por los mecanismos genéticos contra los mecanismos evolutivos. En conjunto, nuestros modelos mostraron que la adaptación cultural puede jugar un papel importante en la prevención de la extinción, pero las tasas de transmisión cultural necesitan ser altas para que esto ocurra.

文化适应是保护主义者帮助种群适应威胁的一种手段。后天习得行为可以保护个体免受威胁, 且这种行为可以横向 (代际内) 和纵向 (代际间) 传播, 迅速实现种群水平的保护。尽管这种方法在理论上是可行的, 但人们尚不清楚此类操纵在保护的情境中是否有效、需要什么条件, 以及将如何影响演化过程。本研究检验了种群可通过遗传和文化机制产生适应的相关模型。我们的工作源自于具有剧毒的海蟾蜍 (Rhinella marina) 在澳大利亚北部的广泛入侵和由此导致的濒危物种北方袋鼬 (Dasyurus hallucatus) 的种群下降, 这些袋鼬会攻击毒蟾蜍并被它们毒死。我们研究了训练野生袋鼬躲避蟾蜍的新管理策略是否可以降低袋鼬的灭绝概率。我们按照袋鼬的生活史设计了一个模拟模型, 其中, 个体会接受训练, 并由一种持续演化的特征来决定其攻击蟾蜍的天性。我们将这个模型应用于种群生存力检验中, 发现仅在先天的对蟾蜍厌恶的遗传率低 (<20%) 及受训母袋鼬训练 70% 以上的后代躲避蟾蜍的情况下, 该策略可以降低袋鼬的灭绝概率。当满足这些条件时, 遗传适应较慢, 但快速的文化适应保证了种群存活至完成遗传适应。为了深入了解演化动态 (我们发现演化过程中文化适应出现过短暂峰值) , 我们还开发了简单的演化动态分析模型。该模型表明, 自然选择的强度随着文化传播率的增加而下降, 且只有当文化传播率低于临界值时适应才能继续, 而该临界值由遗传机制与文化机制形成的保护的相对水平所决定。总之, 我们的模型表明, 文化适应可以在防止物种灭绝中发挥重要作用, 但需要文化传播率足够高才可以实现。【翻译: 胡怡思; 审校: 聂永刚】 学习和适应对种群生存力的影响.

Keywords: Dasyurus hallucatus; Rhinella marina; adaptación; adaptation; análisis de viabilidad poblacional; aversión al gusto condicionado; conditioned taste aversion; cultural transmission; genetic inheritance; herencia genética; population viability analysis; transmisión cultural; 北方袋鼬; 文化传播; 条件性味觉厌恶; 海蟾蜍; 种群生存力分析; 适应; 遗传.

Publication types

  • Research Support, Non-U.S. Gov't

MeSH terms

  • Animals
  • Biological Evolution
  • Bufo marinus
  • Conservation of Natural Resources*
  • Humans
  • Marsupialia*
  • Phenotype