Trophic relationships have inherent spatial dimensions associated with the sites where species interactions, or their delayed effects, occur. Trophic networks among interacting species may thus be coupled with spatial networks linking species and habitats whereby animals connect patches across the landscape thanks to their high mobility. This trophic and spatial duality is especially inherent in processes like seed dispersal by animals, where frugivores consume fruit species and deposit seeds across habitats. We analysed the frugivore-plant interactions and seed deposition patterns of a diverse assemblage of frugivores in a heterogeneous landscape in order to determine whether the roles of frugivores in network topology are correlated across trophic and spatial networks of seed dispersal. We recorded fruit consumption and seed deposition by birds and mammals during 2 years in the Cantabrian Range (N Spain). We then constructed two networks of trophic (i.e. frugivore-plant) and spatial (i.e. frugivore-seed deposition habitat) interactions and estimated the contributions of each frugivore species to the network structure in terms of nestedness, modularity and complementary specialization. We tested whether the structural role of frugivore species was correlated across the trophic and spatial networks, and evaluated the influence of each frugivore abundance and body mass in that relationship. Both the trophic and the spatial networks were modular and specialized. Trophic modules matched medium-sized birds with fleshy-fruited trees, and small bird and mammals with small-fruit trees and shrubs. Spatial modules associated birds with woody canopies, and mammals with open habitats. Frugivore species maintained their structural role across the trophic and spatial networks of seed dispersal, even after accounting for frugivore abundance and body mass. The modularity found in our system points to complementarity between birds and mammals in the seed dispersal process, a fact that may trigger landscape-scale secondary succession. Our results open up the possibility of predicting the consumption pattern of a diverse frugivore community, and its ecological consequences, from the uneven distribution of fleshy-fruit resources in the landscape.
RESUMEN Las relaciones tróficas tienen una dimensión espacial asociada a los sitios donde ocurren o tienen lugar sus efectos. Las redes tróficas entre especies pueden, por tanto, emparejarse con las redes espaciales que vinculan a las especies con sus hábitats, y donde los animales conectan parches gracias a su alta movilidad. Esta dualidad trófica y espacial es especialmente inherente a procesos como la dispersión de semillas, donde los animales frugívoros consumen distintas especies de plantas con fruto carnoso y depositan sus semillas en distintos hábitats. Aquí analizamos las interacciones frugívoro-planta y los patrones de deposición de semillas de un conjunto diverso de frugívoros en un paisaje heterogéneo, con el fin de determinar si el papel topológico de los frugívoros en la red trófica de dispersión de semillas se correlaciona con dicho papel en la red espacial de deposición. Para ello, registramos el consumo de frutos y la deposición de semillas por aves y mamíferos durante dos años en la Cordillera Cantábrica (N España). Construimos dos redes de interacciones, una trófica (frugívoro-planta) y otra espacial (frugívoro-hábitat de deposición de semillas), y estimamos la contribución de las especies animales a la estructura de cada red, en términos de anidamiento, modularidad y especialización. Analizamos si el papel estructural de los distintos frugívoros se correlacionaba a través de ambas redes, y evaluamos la influencia de la abundancia relativa y la masa corporal de los frugívoros en dicha relación. Encontramos un patrón general de modularidad y especialización tanto en la red trófica como en la espacial. Los módulos tróficos agruparon principalmente a aves de mediano tamaño con árboles con frutos carnosos, y a aves de pequeño tamaño y mamíferos con arbustos de fruto carnoso. Los módulos espaciales asociaron en general a las aves con hábitats arbolados y a los mamíferos con hábitats abiertos. Las especies de frugívoros mantuvieron su papel estructural tanto en la red trófica como en la espacial, incluso después de tener en cuenta la abundancia relativa y la masa corporal de los frugívoros. El patrón de modularidad detectado en el sistema apunta a una importante complementariedad funcional entre aves y mamíferos en el proceso de dispersión de semillas, de modo que puede favorecer la sucesión secundaria de la vegetación a escala de paisaje. Nuestros resultados abren la posibilidad de predecir el patrón de consumo de una comunidad diversa de frugívoros así como sus consecuencias ecológicas a partir de la distribución desigual de los recursos tróficos en el paisaje.
Keywords: ecological networks; fleshy fruits; frugivory; landscape heterogeneity; plant secondary succession; seed deposition; vertebrate frugivores.
© 2020 British Ecological Society.